Consequences of long-term feeding trout with plant-based diets on the regulation of energy and lipid metabolism : special focus on trans-generational effects and early stages

Au cours des dernières années, l'augmentation de la production aquacole a nécessité un changement dans la composition des aliments pour poissons, pour remplacer la farine (FP) et l’huile de poisson (HP) par des sources végétales plus disponibles. Dans ce contexte, le travail de ma thèse avait pour but d'analyser les effets d’une substitution totale et concomitante de la FP et HP par des ingrédients végétaux dans les aliments distribués pendant tout le cycle de vie de la truite arc-en-ciel, de la première alimentation jusqu’à la reproduction. Ce travail a montré pour la première fois que la truite peut survivre, se développer et avoir une descendance viable, lorsqu’elle est nourrie tout au long de son cycle de vie avec un régime 100% végétal. Un tel remplacement alimentaire a entraîné des changements radicaux dans le profil en acides gras des tissus des femelles. Cependant, nous avons constaté que la truite était capable de synthétiser des acides gras polyinsaturés à longue chaîne n-3 (AGPI-LC n-3) à partir de précurseurs présents dans l'aliment, et de stocker dans les ovules une partie de ces acides gras néosynthétisés dans le foie , permettant ainsi une reproduction efficace. Nous avons également étudié les possibles effets trans-générationnels d’une alimentation 100% végétale des géniteurs, sur la survie et la croissance de la descendance et sur sa réponse à différents régimes aux stades précoces, en nous appuyant sur des analyses du transcriptome des alevins entiers. Aucun effet significatif de l’alimentation maternelle avec des régimes à base de végétaux n’a été observé sur les descendants avant leur première alimentation, à l'exception d'un poids corporel légèrement inférieur (-13%) à celui des descendants de femelles nourries avec un aliment contenant des FP et HP. En revanche, des effets significatifs de l'alimentation maternelle sur le transcriptome des alevins sont apparus après 3 semaines d'alimentation. L'histoire nutritionnelle de la mère a affecté principalement des gènes impliqués dans la croissance/contraction musculaire et dans les métabolismes énergétique et glucidique. Quelle que soit l'origine maternelle, l’alimentation des alevins avec des aliments contenant des ingrédients végétaux conduit à une régulation positive des gènes impliqués dans le métabolisme des AA/protéines et le métabolisme du cholestérol, ainsi qu’à des changements dans l'expression des gènes impliqués dans le métabolisme glucidique. Enfin, les effets à long-terme de régimes à base de matières premières végétales chez la truite arc-en-ciel ont également été étudiés chez les juvéniles (10g) et les poissons «en croissance» (250-350g), en se focalisant principalement sur l’expression des gènes dans l’intestin et le foie. Cette étude à long-terme a mis en évidence chez les juvéniles des effets subtils sur des gènes intestinaux et hépatiques (transcriptome), avec principalement une augmentation de l’expression des gènes impliqués dans les voies de synthèse des AGPI-LC et du cholestérol chez les poissons nourris avec des régimes à base de plantes. Ces changements d’expression ont été maintenus chez les poissons «en croissance». L'expression de gènes impliqués dans le catabolisme des protéines, le métabolisme des glucides et dans le transport intracellulaire a également été modifiée par les régimes à base de plantes chez les juvéniles, mais ces résultats ne sont pas entièrement confirmés chez les poissons «en croissance». L'ensemble des résultats de cette thèse fournissent des informations originales sur l'utilisation de régimes alimentaires avec des taux de remplacement élevés de FP et d’HP pendant l'ensemble du cycle de vie des poissons, y compris les reproducteurs et les stades précoces, car la majorité des études précédentes avaient concerné la phase de grossissement. Des ajustements de la formule alimentaire sont encore nécessaires pour continuer à optimiser les performances de reproduction et la croissance des poissons d’élevage.In the last years, the increase in aquaculture production has forced a change in fish feed composition, with increasing substitution of fish meal and fish oil by more available plant sources. In this context, the present PhD work aimed at analyzing the effects of different levels of concomitant dietary replacement of fish meal and fish oil by plant ingredients during the whole life cycle of rainbow trout (from first feeding to reproduction). This work showed for the first time that rainbow trout was able to survive, grow and produce viable offsprings, when fed a totally plant-based diet throughout the whole life cycle. Such dietary replacement resulted in drastic changes in tissues fatty acid profile of broodstock females. However, we found that trout was capable to synthetize n-3 long chain- polyunsaturated fatty acids (LC-PUFA) from dietary precursors and to transfer large amounts of these fatty acids in ova, so that an efficient reproduction can occur. We also studied the potential carry over generation effects of feeding broodstock a totally plant-based diet on progeny and their response to different diets at early stages, using molecular approaches, including the study of the whole body transcriptome. Considering the effects on progeny, the present study confirmed the capability of trout to survive and grow on a plant-based diet, but with slight differences in terms of weight. While no effects of maternal dietary background were observed before first feeding, except slightly lower body weight (-13%), significant effects on the transcriptome of whole body alevins appeared after 3 weeks of feeding. These effects of maternal nutritional history were mainly related to muscle growth/contraction and carbohydrate and energy metabolism. Irrespective of the maternal origin of progeny, first feeding diets containing plant ingredients resulted in up-regulation of genes involved in AA/protein and cholesterol metabolism, as well as in changes in the expression of genes involved in carbohydrate metabolism. Finally, the effects of long-term feeding trout plant-based diets were also studied in juveniles (10g) and ongrowing fish (250-350g), mainly focusing on intestine and liver gene expression. The long term trial in juveniles highlighted subtle effects on both intestinal and hepatic gene expression (transcriptome), mainly related to LC-PUFA and cholesterol biosynthetic pathways, which were enhanced in fish fed the plant based diets. This transcriptional pattern was maintained in ongrowing fish. Genes involved in protein catabolism, carbohydrate metabolism and trafficking were also affected by plant-based diets in juveniles, but these results were not fully confirmed in ongrowing fish. Overall, the results of the present thesis allowed extending the use of diets with high replacement rates of fish meal and fish oil to the whole life cycle of fish, including broodstock and early stages. Adjustments of the feed-formula are still needed to further optimize reproductive and growth performance