Epithelial morphogenesis : origin and implications for early metazoan evolution

Les premières étapes de l’évolution animale restent obscures mais peuvent toutefois être appréhendées par l’étude comparative du développement des animaux basaux comme les éponges, les cnidaires ou les cténophores. Une des innovations majeures dans l’évolution des formes animales est l’apparition de l’épithélium, classiquement considérée comme une synapomorphie des eumétazoaires. Les homoscléromorphes sont les seules éponges à partager avec Eumetazoa la présence d’un véritable épithélium avec notamment une membrane basale contenant du collagène de type IV. Dans ce clade, la recherche des mécanismes épithéliaux sous-tendant le développement a pour enjeu la meilleure compréhension de leur origine et de leur importance dans l’évolution animale. Le travail de cette thèse a consisté à caractériser chez Oscarella lobularis des outils moléculaires responsables des morphogenèses épithéliales. Trois d’entre eux ont été étudiés chez l’adulte. Le premier, la voie WNT canonique, est capable d’induire l’invagination de l’épithélium externe de l’éponge, ce qui n’est pas sans rappeler ce même rôle dans d’autres contextes épithéliaux d’eumétazoaires. Le deuxième est la voie WNT non canonique ou « voie PCP », qui, quand elle est bloquée, empêche l’invagination initiée par la voie canonique. Enfin, le troisième outil est un membre de la famille des gènes à boîte T, OlTbx qui s’exprime spécifiquement dans l’épithélium après l’invagination sus-mentionnée. Cette expression rappelle des expressions d’autres gènes Tbx dans le feuillet endomésodermique invaginé lors de la gastrulation des eumétazoaires. L’invagination semble utiliser une partie d’un même programme génétique dans la gastrula des Eumetazoa et dans l’adulte des Homoscleromorpha. Mes résultats ouvrent des perspectives intéressantes concernant l’éventuelle reconnaissance d’un stade gastrula chez les éponges, point de discorde de la zoologie classique.The first steps of animal evolution remain obscure but, nevertheless can be better understood by comparative studies of the most basally branching animals, such as sponges, cnidarians and ctenophores. Epithelium is one of the major innovations in the evolution of animal forms and is generally considered as one of the synapomorphies of Eumetazoa. The homoscleromorphs are the only sponges, with Eumetazoa, to have a true epithelium with a basal membrane containing type IV collagen. In this clade, the investigation of epithelial processes underlying development would give insights into their origin and their importance in animal evolution. The aim of my work was to characterize molecular tools involved in epithelial morphogenesis in Oscarella lobularis. I was able to characterize three of those molecular tools. The first one is the canonical WNT pathway inducing invagination of the external epithelium of the sponge, reminiscent of the same function in other epithelial contexts in Eumetazoa. The second one is the non-canonical WNT pathway or “PCP pathway” which blocks invagination when it is inhibited. The third one is a member of the T-box genes family, OlTbx, specifically expressed in the epithelial layer formed by the above-mentioned invagination. Similarly, other Tbx genes are expressed in the endomesodermal layer during eumetazoan gastrulation. Invagination processes involved in both eumetazoan gastrula and homoscleromorph adult tissue seem to share a part (WNT/Tbx) of a common genetical program. My results provide new investigation prospects, in order to answer the difficult question of the origin of gastrulation in sponges