Evolutionary genomics of the pathogen of apple scab, Venturia inaequalis, as part of the domestication of its host

Les changements phénotypiques et génétiques consécutifs au processus de domestication et plus largement du passage d'un environnement sauvage aux agro-écosystèmes sont bien décrits chez les espèces végétales. Cependant, l’impact de ces changements de traits d'histoire de vie sur les populations de pathogènes infectant les hôtes domestiqués a jusqu’alors été très peu abordé. En particulier,quelles sont les conséquences sur les traits d’histoire de vie des pathogènes du passage d’un milieu sauvage caractérisé par une grande hétérogénéité d’hôtes à des agro-écosystèmes bien plus denses et homogènes génétiquement? Est-ce que le génome des pathogènes porte des signatures de changements démographiques ou de sélection en relation avec la domestication de leurs hôtes ? Ces questions traitées dans le cadre de la présente thèse ont porté sur le champignon Venturiainaequalis, agent pathogène de la tavelure du pommier, qui partage en Asie Centrale le même centre d’origine que son hôte endémique sauvage Malus sieversii. Les travaux reposent principalement sur 1)l'étude du passage de souches sauvages virulentes sur pommier résistant VF expliquant le contournement rapide de cette résistance et 2)l'étude de génomique des populations et de variations phénotypiques comparant une population de V. inaequalis échantillonnée sur M.sieversii au Kazakhstan, préalablement identifiée comme étant une relique de la population ancestrale, et d'une population Kazakhe de milieu anthropisé. Ces deux populations sont génétiquement différenciées et partiellement isolées reproductivement. L’utilisation des deux méthodes d’inférence l'une l'ABC et l'autre dadi basées sur l’alignement de 10 994 gènes échantillonnés au sein des deux populations révèlent une histoire complexe de contact secondaire, où le champignon aurait dans un premier temps « suivi » la plante hôte à travers le monde au cours de la domestication (modèle de l'hosttracking) puis échangerait à nouveau depuis peu des gènes avec la population ancestrale au Kazakhstan. Cette situation originale de remise en contact secondaire favorisant la mise en évidence d’incompatibilités génétiques, permet à la fois d’envisager de détecter des gènes impliqués dans l’adaptation à l’habitat (pommier cultivé versus Malus sieversii) et dans l’isolement reproductif post-zygotique. L’analyse des 36 génomes séquencés a ainsi permis d’identifier plus de 602 gènes présentant un indice de différentiation (Fst) supérieur à 0,7 autant de gènes verrous faisant potentiellement obstacle aux flux de gènes homogènes entre ces deux populations. Enfin, l’analyse phénotypique de ces deux populations montre que la domestication du pommier a profondément modifié les traits d’histoire de vie de V. inaequalis liés à sa dispersion. L’ensemble de ces analyses a donc permis d’identifier des locus candidats potentiellement impliqués dans des modifications des traits d’histoire de vie, et dans des barrières géniques, en lien avec la domestication du pommier.Phenotypic and genetic changes occurring during the process of domestication are well described in plants. However, the impact of domestication in life history traits of their pathogens has been poorly studied. In particular, what are the consequences on the life history traits of pathogens that switch from the wild habitat characterized by a high host genetic and spatial heterogeneity to a much more dense and genetically homogeneous agroecosystems? Have pathogen’s genomes particular signatures of demographic changes or of selection related to the domestication of their host? Here we focused on the fungus Venturia inaequalis, causal agent of apple scab, that shares in Central Asia the same center of origin of its wild endemic host Malus sieversii. In the first part of this work we retrace evolutionary history of a population from the wild that was responsible for the rapid breakdown of the Vf resistance gene in apple orchards. We then highlight the threat of wild habitat to scab resistance apple cultivars and thus the necessity to take into account the wild in the management of resistance genes. In the second part, a comparative study based on phenotypic and genomic data was carried out between two populations sampled in Kazakhstan on M. sieversii, either in anthropized areas or in non anthropized area, the latter being identified as a relic of the ancestral population of V. inaequalis. These two populations were genetically differentiated and partially reproductively isolated. The use of two methods of inference (ABC and dadi) based on the alignment of 10 994 genes sampled in the two populations revealed a complex history of a secondary contact event. The fungus would have first followed its host worldwide by "Host-tracking" during the domestication process and then very recently it would re-exchange genes with its ancestral population in Kazakhstan. Secondary contact context is particularly favorable to detect genetic incompatibilities, this particular situation could then allow identification of genes involved in adaptation to habitat (cultivated apple versus M. sieversii) and in post-zygotic reproductive isolation. Analysis of 36 sequenced genomes has identified more than 602 genes with an index of differentiation (Fst) greater than 0.7, what represents numerous candidates genes of potential barriers to homogeneous gene flow between these two populations. Comparative phenotypic analysis between these two populations such spores size and capacity to sporulate showed that apple domestication would have also modified life history traits of V. inaequalis related to its dispersion. This study has allowed identification of candidate loci potentially involved in changes in life history traits, and genetic barriers in pathogen related to the domestication of apple