V1 neurons sense eye movements during smooth pursuit

The function of the primary visual cortex (V1) has been extensively explored by electrophysiological recordings under passive viewing conditions. In recent years, the importance of exploring V1 function during active visual perception has been increasingly recognized. Notably, electrophysiological studies from awake behaving primates have demonstrated that visual stimulus processing in V1 is modulated by saccadic (rapid) eye movements. However, to date, we have a poor understanding of V1 neuronal responses in the context of other voluntary gaze movements, for instance, smooth pursuit gaze movements. In this thesis, a novel experimental design was used to investigate V1 neural response to a visual stimulus during smooth pursuit gaze movement (either by eye pursuit alone or by a combination of eye and head pursuit). A cynomolgus monkey was trained to actively perform horizontal smooth pursuit elicited by step-ramp target trajectories (0, 20°/s, 40°/s, 60°/s) of a fixation target, while single V1 neuronal responses were recorded in response to a drifting grating stimulus in the neuron's receptive field. To prevent a velocity mismatch between gaze pursuit and the visual stimulus, the position of the stimulus was adjusted online in a frame-based manner (60 Hz) according to the on-going gaze position, so as to keep the stimulus stabilized within the neuron's receptive field. The results revealed that, in conditions where the monkey generated smooth pursuit eye movements, neural responses exhibited an initial suppression around 100 – 200ms followed by an enhancement between 200 – 350ms, after stimulus onset. The initial suppression produced by smooth pursuit eye movement was reached earlier for the highest tracking velocity (i.e., 60°/s). In contrast, the timing of the subsequent enhancement did not change across pursuit velocities. Furthermore, the results also provide evidence that V1 neurons may signal the onset of head movement - V1 neurons demonstrated a response for the initiation of head motion during coordinated eye and head pursuit movement. Taken together, these results have revealed a clear modulatory effect on V1 visual processing from smooth pursuit gaze movement, suggesting that the visual system combines extra-retinal information about both eye and head movement to help maintain a perceptually stable world.La fonction du cortex visuel primaire (V1) a été largement étudié grâce à des enregistrements électrophysiologiques pendant des conditions visuelles passives. Au cours des dernières années, l'importance d'étudier les fonctions de V1 durant la perception visuelle active a été reconnue. Notamment, les études électrophysiologiques chez le primate ont démontré que le traitement des stimuli visuels dans V1 était modulé lors des mouvements de saccade oculaire. Cependant, à ce jour, la réponse neuronale de V1 à d'autres classes de mouvements oculaires, tel que la poursuite, demeure mal compris. Dans cette thèse, une nouvelle méthodologie expérimentale a été utilisée pour étudier la réponse neurale de V1 lors d'un mouvement de poursuite avec un stimulus visuel (que se soit un mouvement des yeux seul ou une combinaison des yeux et de la tête). Un singe cynomolgus a été entrainé à faire des mouvements de poursuite horizontal génères par la fixation d'une cible ayant une trajectoire en saut de rampe (0, 20°/s, 40°/s, 60°/s). Simultanément, l'activité neuronale de V1 était enregistrée en réponse a un stimulus visuel représentant un grillage se déplaçant dans le champ réceptif du neurone. Dans le but d'éviter un décalage entre la vitesse des yeux et du stimulus visuel, la position de ce dernier était ajustée en ligne en fonction de la position des yeux et ce, avec un échantillonnage de 60Hz. De cette façon le stimulus restait stable a l'intérieur du champ réceptif du neurone. Les résultats ont démontré une suppression initiale de la réponse neurale autour de 100 à 200ms suivit d'une augmentation entre 200 et 350ms après le début du stimulus lorsque le singe exécutait une poursuite oculaire. La suppression initiale était atteinte plus tôt pour la vitesse de poursuite oculaire la plus rapide (i.e., 60°/s). Cependant, l'occurrence de l'augmentation de la réponse demeurait inchangée indépendamment des vitesses de poursuite. De plus, les résultats suggèrent que les neurones de V1 signalent l'initiation des mouvements de tête tel que démontré par la réponse neuronale lors des mouvements de poursuit requérant un mouvement coordonné des yeux et de la tête. Dans leur ensemble, ces résultats ont révélé que les mouvements de poursuite provoquent une modulation du traitement visuel de V1, ce qui suggère une combinaison des informations extra-rétiniennes des mouvements des yeux et de la tête dans le but de maintenir une perception du monde stable