Group breeding in the Barn swallow (Hirundo rustica): individual strategies and social interactions

La reproduction d’individus à proximité d’autres adultes de la même espèce et plus particulièrement l’origine et le maintien de la variation de la taille des groupes de reproduction chez les espèces semi-coloniales sont des thèmes centraux en écologie évolutive et en biologie comportementale. L’approche récente de ces thèmes consiste non plus à identifier les conséquences de la vie en groupe (coûts et bénéfices pour le groupe), mais à évaluer quels signaux de l’environnement sont pris en compte par l’individu lors du choix de son habitat de reproduction ou de son partenaire. Ces signaux sont de deux types: signaux de l’habitat et signaux de l’environnement social. Le comportement de sélection de l’habitat durant la saison de reproduction ayant des conséquences sur le succès reproducteur saisonnier, chaque individu devrait idéalement opter pour l’environnement qui regroupe les paramètres lui permettant de maximiser sa fitness au vu de ses qualités et besoins individuels. Dès lors, les caractéristiques des individus, que ce soit des caractéristiques intrinsèques telles que la morphologie ou l’âge, mais également leur comportement jouent un rôle prépondérant dans la sélection d’un habitat. Les causes de la variation observée pour la taille des groupes de reproduction sont peu claires et il parait opportun d’évaluer si le choix de l’habitat repose sur des caractéristiques de l’habitat, des individus, ou d’une combinaison des deux et d’évaluer quel est le rôle relatif de chacun de ces éléments. A cette fin, nous avons étudié une population naturelle d’Hirondelles rustiques (Hirundo rustica), que nous avons suivie pendant trois saisons de reproduction (de mai à septembre 2009 à 2011), dans une région rurale du sud de la Belgique. Nous avons collecté pour cette population des données de baguage, des données génétiques et comportementales, et effectué différents tests comportementaux. Cette espèce est qualifiée de semi-coloniale car elle présente une gamme variable de taille des colonies de reproduction. Il a été proposé précédemment que cette espèce base son choix d’habitat principalement sur des signaux de l’habitat tels que la présence d’anciens nids plutôt que sur base d’indices sociaux comme le succès reproducteur des conspécifiques. Cependant, nous avons observé que l’habitat de la population étudiée n’était pas saturé, des sites adéquats pour la reproduction n’étant pas occupés certaines années. A l’inverse, nous avons observé le regroupement dans certains autres locaux, avec parfois même la construction de nouveaux nids dans des pièces déjà occupées. Cela indique que l’on se trouve en présence d’une agrégation volontaire. Nous montrons que le choix d’un habitat de reproduction s’effectue en partie sur une sélection de caractéristiques intrinsèques de l’habitat. L’importance de ces paramètres intrinsèques ne semble cependant pas prépondérante puisque leur variation ne permet d’expliquer qu’une part faible de la variation des taux d’occupation des locaux. En fait, le choix fait également intervenir des caractéristiques sociales de l’environnement de reproduction, i.e. la présence et les comportements des conspécifiques. Le résultat majeur de ce travail montre que le choix d’un environnement social donné est fonction des caractéristiques de l’oiseau, et qu’il a un impact sur les comportements exhibés par les individus, comme par exemple la pratique de stratégies alternatives de reproduction. Nous avons montré dans cette thèse que le choix d’un environnement social de reproduction s’effectuait de manière active, au moins pour une partie des individus. En conséquence, les individus ne sont pas distribués dans le gradient des environnements sociaux disponibles indépendamment de leurs caractéristiques morphologiques et de leur personnalité. Ainsi, les grandes colonies abritent des individus à néophobie élevée et à haute tolérance sociale. La vie en groupe est susceptible d’apporter certains bénéfices de fitness mais a également des coûts. Plusieurs de ces coûts et bénéfices ont été évalués: la coopération entre les adultes (pour l'élevage des jeunes et de la défense du nid), l'utilisation de stratégies alternatives de reproduction comme les copulations hors couple (EPC) et le parasitisme de nichée, la prévalence des ectoparasites, et le succès reproducteur annuel. Nous avons montré que la coopération est associée à la vie de groupe et constitue probablement une prime pour les oiseaux qui décident de se reproduire dans les groupes, où la fréquence des ectoparasites est plus élevée. Nous n'avons pas relevé de motif particulier d'association entre la présence dans un nid de poussins issus d’EPC ou du parasitisme de nichée et la taille du groupe de reproduction, les deux étant commun dans les colonies comme dans les nids isolés. Il semble toutefois que l'utilisation de ces stratégies alternatives soit en relation avec l'environnement social choisi: les femelles utilisent plus souvent le parasitisme lorsqu'elles sont isolées que lorsque dans les grandes colonies, et les mâles ont plus de progéniture extra-couple quand ils se reproduisent en colonies. Au final, même si elles adoptent des stratégies contrastées, les hirondelles qui nichent en colonie ou isolées ont toutes un succès reproducteur annuel similaire. Nous suggérons que les avantages sociaux de la vie de groupe (ou encore ceux de l'isolement) peuvent être évalués lors de la sélection de l'habitat de reproduction, et nous proposons que la variabilité de ces avantages pour les oiseaux avec des phénotypes contrastés (en termes de morphologie ou de tempérament) soit impliquée dans le maintien du caractère semi-colonial de cette espèce. En conclusion, cette thèse a montré l’importance de l'individualité dans le maintien de la variation dans la taille des groupes de reproduction. La question du « pourquoi les individus reproduisent groupe » reste cependant largement ouverte, mais notre étude a fourni de nouveaux éléments sur ce sujet.The fact that some individuals reproduce close to other adults of the same species, and particularly the origin and maintenance of a sometimes high variation of breeding group sizes, are central themes in evolutionary ecology and behavioral biology. The recent approach to these issues is no more to identify the consequences of group living (i.e. the costs and benefits for the group), but to assess the environmental signals used by individuals to choose their breeding habitat and their mate. These signals can be of two types: cues of the habitat itself, and those of the social environment. The selection of breeding habitat has deep consequences on seasonal reproductive success, and each individual thus has to choose the environment that best matches to its own capacity and individual needs, is such a way that the chosen environment will enable it to maximize its fitness. Therefore, the characteristics of individuals, whether terms of intrinsic characteristics such as morphology or age, but also their behavior,play an important role in habitat selection. The causes of the variation in breeding group sizes are still unclear, and it seems appropriate to assess whether breeding habitat selection is based on habitat characteristics, individual characteristics, or a combination of both, and to assess the relative roles of each habitat or individual characteristic in that process. To that purpose, we studied a wild population of Barn Swallows (Hirundo rustica) during three breeding seasons (May to September 2009 to 2011), in a rural area of southern Belgium. We collected banding, genetic, and behavioral data, and carried out several behavioral tests. This semi-colonial species forms breeding colonies of variable sizes. It was suggested that barn swallows choose their breeding habitat primarily on the basis of habitat signals such as the presence of old nests, and not on the basis of social cues such as the reproductive success of conspecifics. However, we observed in the study population that the breeding habitat was not saturated: suitable places remain unoccupied some years, while we observed grouping in others, including cases where new nests had to be built in already occupied rooms. This indicated a voluntary aggregation. We showed that breeding habitat choice results in part from the selection of intrinsic characteristics of the habitat. The importance of these parameters for breeding habitat choice however is not dominant, and their variation can only explain a small part of the variation in room occupancy. This choice in fact is also driven by the characteristics of the social environment, i.e. the presence and the behavior of conspecifics. The major result of this work shows that the choice of a given social environment depends on individual traits, and will impact the individual’s behavior, for instance its use of alternative strategies of reproduction. Indeed, we have shown in this thesis that the choice of a social context is an active decision, at least for some individuals. In consequence, individuals are not distributed along the gradient of social environments independently of their morphology and of their personality. Large colonies host birds with higher neophobia and higher social tolerance. Group living is likely to provide some fitness rewards but it bears also some costs that were assessed in this thesis. Several elements were assessed: the cooperation among adults (for breeding and nest defense); the use of alternative strategies of reproduction like extra-pair copulations and brood parasitism (cuckoldry); the prevalence of ectoparasites; and the realized annual fitness. We showed that cooperation is associated with group living, and is probably a bonus for those individuals that decide to breed in groups, while ectoparasites are there more frequent. We did not identify any particular pattern of association between the presence of extra-pair or parasite brood in a nest and the breeding group size, both being common in the colonies and in isolated nests. It seems however that the use of these alternative mating strategies is related with the social environment chosen: females use more often cuckoldry when isolated than when in large colonies, and males have more extra-pair offspring when they breed in colonies. Finally, although they adopt contrasting strategies, barn swallows that breed in colony or isolated have all similar annual reproductive success. We suggest that the social benefits of group living (or alternatively those of isolation) can be evaluated by the birds when selecting their breeding habitat, and we propose that the variability of these benefits and costs for birds with contrasting phenotypes (morphology, temperament) is involved in the maintenance of the semi-colonial character of this species. In conclusion, this thesis has shown the existence of individuality in the maintenance of variation in group sizes of reproduction. The question of "why individuals reproduce group" remains however largely open, but our study has provided new elements on this topic