Statistical methods for detecting signals of natural selection in the wild

Much of evolutionary biology attempts to explain why the phenotypes of local populations have diverged from a common ancestral type. It is often tempting to explain the observed pattern of differentiation by natural selection, but this often lacks scientific justification, because random genetic drift i.e. the gradual change of allelic frequencies due to random sampling of alleles from parents to offspring can cause striking phenotypic differentiation, being arguably a simpler and a more eloquent explanation. Random genetic drift needs to be ruled out as an explanation to argue for a scenario of phenotypic differentiation based on natural selection. The rate of random drift in a study system can be measured by using neutral DNA markers, such as microsatellites. Subsequently, these measurements can be compared with the observed pattern of phenotypic differentiation. This is usually done by using so-called QST-FST comparisons. However, these comparisons suffer from a number of conceptual limitations, and their power to detect signals of natural selection is relatively low. This thesis presents a re-thinking of the neutral DNA-phenotype comparison. To this end, the Chapters of this thesis discuss the evolution of randomly drifting quantitative traits, resulting in a probability distribution over the evolutionary process. I use this distribution to construct statistical tests that can be used to detect signals of natural selection in quantitative traits. The method of this thesis is derived from the first principles of quantitative genetics (assuming diploidism and additive genetic architecture), and it is developed into two R-software packages (driftsel and RAFM), intended for users without extensive skills in Bayesian statistics. This thesis also investigates the performance of the methods and the interpretation of the model estimates obtained as a by-product of the neutrality tests. As it turns out, the method developed here can detect signals of natural selection even in cases where usual QST-FST comparisons fail. In addition to the methodological contributions, the work included into this thesis has also an empirical dimension demonstrating occurrence of adaptive differentiation among three-spined (Gasterosteus aculeatus) and environmental adaptation in nine-spined stickleback (Pungitius pungitius) populations.Evoluutiobiologian yksi keskeinen tavoite on selvittää, miksi ja miten paikallispopulaatioiden fenotyypit ovat eriytyneet yhteisestä alkumuodosta. Usein on houkuttelevaa selittää havaittu eriytyminen luonnonvalinnan perusteella, mutta tämä ei ole oikeutettua ilman lisäselvityksiä, koska geneettinen satunnaisajautuminen, eli geenifrekvenssien satunnainen muuttuminen, pystyy tuottamaan samantapaista eriytymistä. Satunnaisajautuminen on yksinkertaisempi ja siksi elegantimpi selitysmalli. Geneettisen satunnaisajautumisen mahdollisuus on suljettava pois, jotta voidaan perustellusti väittää, että fenotyyppien eriytymisen johtuu luonnonvalinnasta. Satunnaisajautumisen nopeutta voidaan tarkastella neutraalien DNA-markkereiden, eli ns. roska-DNA:n avulla. Näin saatavia arvioita voidaan verrata havaittuun fenotyyppien vaihteluun. Tämä tehdään useimmiten niin sanottujen QST-FST-testien avulla. Nämä testeihin liittyy kuitenkin tiettyjä teoreettisia ongelmia, ja niiden tilastollinen voima on suhteellisen huono. Tämä väitöskirja esittää uuden tavan vertailla neutraalia DNA:ta ja fenotyyppejä keskenään. Väitöskirjassa tarkastellaan kvantitatiivisten ominaisuuksien (esim. pituus tai paino) geneettistä satunnaisajautumista ja johdetaan niiden todennäköisyysjakauma evolutiivisen prosessin suhteen. Tästä jakaumasta johdetaan tilastollisia testejä, joiden avulla luonnonvalinnan signaalit voidaan havaita kvantitatiivisessa aineistossa. Tässä väitöskirjassa kehitety metodit on tuotteistettu ohjelmoimalla ne kahdeksi R-ohjelmistopaketiksi (driftsel ja RAFM). Nämä ohjelmistopaketit on suunnattu myös sellaisille käyttäjille, joilla ei ole laajaa kokemusta bayesiläisestä tilastoanalyysista. Lisäksi tässä työssä on tarkasteltu kehitettyjen menetelmien toimivuutta ja niiden tilastollisia ominaisuuksia. Osoittautui, että tässä työssä kehitetyn metodin avulla pystytään osoittamaan luonnonvalinnan signaaleja myös sellaisissa tapauksissa, joissa QST-FST -testit eivät toimi. Menetelmäkehityksen lisäksi tämä työ sisältää myös muutamia käytännön sovelluksia. Työssä on pystytty osoittamaan fenotyyppien adaptiivinen eriytyminen kahdella ekologisella mallilajilla, kolmipiikeillä (Gasterosteus aculeatus) ja kymmenpiikeillä (Pungitius pungitius)