Response of avian and mammal seed dispersal networks, to human induced forest edges in a sub-humid forest

Tese de mestrado, Biologia da Conservação, Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2018A destruição florestal de origem antropogénica e a perda de habitat são as principais ameaças à biodiversidade na actual crise de extinção do Antropoceno. Quando consideramos esse impacto em ecossistemas ricos em espécies como as florestas tropicais, a perda de grandes frugívoros leva à diminuição do serviço de dispersão, a alteração de padrões de recrutamento de árvores e abundância relativa de espécies. Estas paisagens têm sido continuamente convertidas em zonas de pastoreio e cultivo, resultando em manchas reduzidas de floresta intercaladas por sistemas modificados. A dispersão de sementes é uma função dos ecossistemas criticamente importante, sendo essencial para lidar com a fragmentação de paisagens, sobre-exploração de recursos, invasões biológicas e até alterações climáticas. Este serviço depende em grande parte das relações entre plantas e animais frugívoros, que funcionam como uma rede de dispersão. As ferramentas derivadas da teoria de rede têm permitido compreender estes padrões de interação entre espécies, providenciando uma perspetiva abrangente do funcionamento da comunidade. Em África as redes de dispersão são ainda pouco estudadas, constituindo um facto alarmante devido à defaunação contínua por todo o continente. A Guiné-Bissau possui uma das últimas florestas primárias sub-humidas de África, onde está incluído o Parque Nacional de Cantanhez. A área do parque tem sofrido alterações ao longo dos anos, vendo assim a sua floresta já naturalmente fragmentada sujeita a aumentos de pressão de actividades antropogénicas, com conversão de terrenos para agricultura. Este trabalho tem como principal objectivo explorar as consequências da indução antropogénica de margens de floresta, através da comparação de redes de dispersão entre floresta madura e orla, em duas manchas de floresta integradas no Parque Nacional de Cantanhez. Pretende-se também compreender o papel de cada espécie na rede, e como estas poderão afectar o serviço de dispersão providenciado às plantas. Adicionalmente, espera-se compreender se existe influência do tipo de habitat e disponibilidade de frutos na riqueza e abundância de frugívoros e plantas. Para tal realizaram-se observações focais de árvores ao longo de transectos na floresta madura e nas orlas das manchas de floresta de Lauchande e Madina. Foram identificados frugívoros e registados os eventos de consumo ou transporte de frutos. Adicionalmente registou-se o número de árvores com frutos maduros ao longo dos transectos. As redes de dispersão foram posteriormente construídas através da análise de matrizes de interação, considerando o número de eventos de consumo de frutos por cada espécie de frugívoro. Foram identificadas mais interações na floresta madura, sendo que os frutos mais consumidos pertenciam a Ficus sp., Antiaris toxicaria e Strombosia pustulata, enquanto na margem as Ficus sp. foram o recurso mais amplamente preferido. Os maiores consumidores na floresta madura foram Ceratogymna elata, Treron calvus e Cercopithecus mona, enquanto na orla foram os Ploceus sp., Pycnonotus barbatus e Cercopithecus mona. Grandes frugívoros como calaus e primatas foram mais comuns na floresta madura, e a rede neste habitat estava mais ligada, com maior equitabilidade de interações e maior robustez a extinções tanto de plantas como de frugívoros. A estrutura de rede foi similar entre habitats, com o mesmo número de espécies de plantas, e apenas mais um frugívoro na floresta madura. Para ambos, foram detectados baixos valores de aninhamento, conectividade, especialização (H2’) e modularidade, em contrapartida a equitabilidade das interações foi elevada. A sobreposição de nicho foi baixa e a robustez elevada para as plantas e frugívoros das duas redes. No que diz respeito à importância das espécies de um nível da rede para as espécies no nível oposto, C. elata, C. mona e Pan troglodytes foram as mais importantes, enquanto as espécies de árvores foram a A. toxicaria, Ficus sp., e S. pustulata. Para a rede da orla, as espécies de árvores mais importantes coincidiram com as da floresta madura e os frugívoros mais importantes foram Ploceus sp., P. barbatus e C. mona. Métricas como o Krisk, permitiram a criação de uma hierarquia do risco e vulnerabilidade da rede à perda individual de espécies, sendo que A. toxicaria e Ficus sp., foram respetivamente as mais preocupantes para a floresta madura e a margem. Todas as espécies de frugívoros e plantas nas duas redes, foram consideradas periféricas em relação ao papel que desempenham na rede, à excepção de Parinari excelsa e A. toxicaria, identificadas como conectoras de diferentes comunidades para a floresta madura e a orla respectivamente. A disponibilidade de frutos foi superior na floresta madura, mas a abundância e riqueza de frugívoros foi superior na orla. O facto de a floresta madura apresentar maior conectividade e maior equitabilidade de interação, poderá ser explicado pela maior presença de grandes frugívoros neste habitat. Para além disso, os baixos níveis de especialização e equitabilidade de interação resultam em elevada robustez para ambas as redes devido a redundância na rede, que providencia vias alternativos para a persistência da rede aquando a extinção de uma espécie. Dos vários módulos que compõe as redes, alguns incluíam aves de grande porte como calaus, e primatas. É possível que estes módulos sejam formados por espécies com limitações morfológicas e funcionais semelhantes, como a abertura do bico e o tamanho dos frutos. Árvores como A. toxicaria e P. excelsa, possíveis conectoras, com sementes grandes, foram consumidas por uma vasta gama de frugívoros de diferentes tamanhos, sendo que a forma de tratamento dos mesmos difere. Os frugívoros mais pequenos tendem a extrair a polpa e a deixar cair as sementes debaixo da planta-mãe, enquanto os primatas as transportam para longe nas suas bochechas. Outras árvores como Ficus sp. e S. pustulata possuem elevada importância para os frugívoros, sendo que as primeiras são consideradas recursos chave em florestas tropicais e consumidas por quase todos os frugívoros no estudo, enquanto a última parece estar mais associada à dieta de grandes frugívoros. Calaus e primatas apresentaram maior importância na floresta madura, sendo que o seu papel como dispersores já está amplamente documentado. Os seu grandes home ranges, a sua capacidade de se deslocarem entre manchas de habitat e atravessarem zonas degradas, e a capacidade de voo no caso dos calaus, e a sua capacidade de consumirem grandes frutos, resulta num aumento da sua importância para a dispersão e restauração de zonas degradadas. Nas margens, esse papel recai sobre Ploceus sp. e P. barbatus, sendo que o papel de dispersão para o primeiro não está muito estudado, enquanto o último é considerado um importante dispersor para uma espécie de pequeno tamanho. A maior abundância de potenciais dispersores na orla poderá dever-se ao maior número de visitantes da floresta aí registados. Esta maior ocorrência na margem pode também dever-se à baixa heterogeneidade da vegetação, árvores amplamente visíveis e elevada abundância de frugívoros nas áreas de cultivo circundantes. A dispersão de sementes é um importante condutor da regeneração de várias espécies de plantas. Estudos como este são relevantes porque permitem aceder à estrutura e funcionamento desta função ecológica numa perspetiva integrativa de rede. Para além disso, a identificação de árvores e potenciais dispersores mais importantes, permite propor medidas especificas, como a de plantação de determinadas espécies em zonas de forma a atrair frugívoros e as sementes que transportam. A identificação de potenciais dispersores permite ainda acompanhar o estado das suas populações e propor medidas direccionadas para a sua conservação. Em suma, medidas de conservação para o PNC, devem ter em conta os papeis de todos os componentes da rede de dispersão e os comportamentos das espécies que as compõem, procurando uma abordagem que tenha em conta o contexto regional e cultural do parque.Human induced forest destruction and habitat loss are the current main threats to biodiversity. Impacts on species rich ecosystems such as tropical forests are considered, along with the abundance of mutualistic relationships they include, the loss of a species, may have unpredictable and deleterious consequences in the continuity of these ecological processes. Most tropical plant species rely on animals to disperse their seeds, thus studying the disruption of mutualistic networks becomes urgent in fragmentation scenarios. In the last couple of decades ecologists have been using the network theory as a tool to understand the pattern of mutualistic interactions. However, few are the studies that use this tool to compare populations in different types of strata or habitat. In Africa, seed dispersal networks are poorly studied, which is alarming considering the increasing defaunation in the continent. Guinea-Bissau contains one of the last primary sub-humid forest in Africa, where the National Park of Cantanhez (CNP) is included. The area of the park has been continuously converted for agriculture practices and the forest increasingly fragmented. The goal of this work is to explore the consequences of induced forest edges, by comparing seed dispersal networks between mature forest and forest edge, in two forest patches within the CNP. Additionally, I aim to understand the role of each species within the network, and how they may affect the seed dispersal service provided to plants. Focal tree observations were carried along transects at the edge and mature forest in two forest remnants of the Cantanhez National Forest (Guinea Bissau) for 39 days, and fruit consumption events were registered. Additionally, trees along each transect were inspected for ripe fruits to test the influence of fruit availability on the frugivore community. Fruit availability was higher at the mature forest whereas frugivore abundance and richness was higher at the forest edge, mostly due to an increase in forest visitors. The structure of plant frugivore networks was quite similar in the two habitats, with low nestedness, connectance, specialization (H2’) and modularity. Interaction evenness was quite high for both. Niche overlap was low, and robustness was high for frugivore level and plant level in both networks. Regarding species roles, most species were peripheral, with only one connector detected for each habitat. In the mature forest there was a prevalence of large bodied frugivores, whereas small bodied frugivores were more abundant at the edge. Species such as the Yellow casqued hornbill, the Bark cloth tree and the Guinea Plum, pose the highest risk for the cohesion of the network of interactions if they go extinct for the mature forest, whereas Weaver, Fig trees and the Bark cloth tree bear the same roles at the forest edge. These results suggest that the dispersal by large bodied frugivores may be hindered at the forest edges. Moreover, mature forest had higher interaction evenness, slightly higher connectance and higher robustness for plants and frugivores, which may be explained by the increase in the importance of large bodied frugivores. Nevertheless, both networks had low to moderate nestedness, modularity and specialization, resulting in functional redundancy and network robustness in both habitats. These results are positive, but there is still a need for more information on how seed dispersers are moving between the two habitats, and how effectively is the service being provided