Feeding competition in wild female Assamese macaques (Macaca assamensis)

Nahrung ist eine der wichtigsten Ressourcen um die Tiere konkurrieren. Um die Anpassung von lebenden Organismen zu verstehen ist es daher von großem Interesse festzustellen, wie Individuen um solche limitierenden Ressourcen konkurrieren. Bei Säugetieren wird erwartet, dass Weibchen intensiver um Nahrungsressourcen konkurrieren als Männchen, da Weibchen im Allgemeinen geringere Fortpflanzungsraten haben, und ihre Fertilität und Fortpflanzung stärker durch ihren Ernährungszustand beeinflusst werden. Zusätzlich zu dem Einfluss von Nahrungsressourcen auf das Überleben und die Reproduktion von Individuen, schlagen sozio-ökologische Modelle vor, dass die Eigenschaften von Nahrungsressourcen die Nahrungskonkurrenz und sozialen Interaktionen zwischen Individuen und Gruppen beeinflussen, und so zu voraussagbaren Unterschieden in der Sozialstruktur von Weibchen führen. Die Validität dieser Modelle wird momentan diskutiert, da Modellvorhersagen und empirische Daten häufig voneinander abweichen. Es wird allerdings argumentiert, dass diese Unstimmigkeiten hauptsächlich daraus resultieren, dass Modellvorhersagen nur ungenau oder unvollständig überprüft und wichtige Faktoren, wie zum Beispiel konkurrenzreduzierende Mechanismen und Konkurrenz um andere limitierende Ressourcen, ausgelassen werden. Das Ziel dieser Doktorarbeit war, unser Verständnis der Zusammenhänge zwischen Nahrungseigenschaften, proximaten Mechanismen der Nahrungskonkurrenz und weiblicher Fitness zu erweitern, indem Aggression, Energieaufnahme und Reproduktion innerhalb einer Gruppe wilder Assam-Makaken (Macaca assamensis) mit Nahrungseigenschaften in Verbindung gebracht wurde. Um dieses Ziel zu erreichen, habe ich mehrere Faktoren berücksichtigt, von denen behauptet wurde, dass sie die Vorhersagekraft von sozio-ökologischen Modellen verbessern könnten. Dazu gehören Energieaufnahme und Fitness, sowie Nahrungskonkurrenz innerhalb einzelner Nahrungsquellen (food patches), konkurrenzreduzierende Mechanismen und Konkurrenz um Sicherheit. Ich habe die ultimaten Folgen der Nahrungskonkurrenz erforscht, in dem ich den Einfluss von Nahrungsverfügbarkeit auf die Energieaufnahme von Weibchen, sowie den Einfluss deren Ranges auf die Energieaufnahme, Aktivität und Reproduktion untersucht habe. Um einen Einblick in die proximaten Mechanismen der Nahrungskonkurrenz zu gewinnen, habe ich dann die Nahrungskonkurrenz innerhalb einzelner Nahrungsquellen untersucht, um den Einfluss von sozialen und ökologischen Faktoren auf die nahrungsbezogene Aggressionsrate zu erforschen. Zusätzlich habe ich Strategien untersucht, die Weibchen nutzen könnten um direkte Konflikte um Nahrung zu vermeiden. Des Weiteren habe ich untersucht, inwiefern die räumliche Verteilung von Individuen von der Gruppenaktivität und ökologischen Bedingungen abhängt, um zu beurteilen wie die Gruppe ihre Kohäsion anpassen könnte, um das beste mögliche Verhältnis zwischen Kosten und Nutzen des Lebens in einer Gruppe zu erreichen. Schlussendlich habe ich erforscht, wie Dominanzrang und Reproduktionszustand den Abstand eines Weibchen zum Mittelpunkt der Gruppe beeinflusst. Für diese Studie wurden Daten über eine Gruppe wilder Assam-Makaken im Phu Khieo Wildlife Sanctuary im Nordosten Thailands über zwei einjährige Beobachtungszeiträume erhoben (Zeitraum 1: Oktober 2007 bis September 2008; Zeitraum 2: Mai 2010 bis April 2011). Die Gruppe bestand aus insgesamt 53 Individuen, davon 12 adulte Weibchen (Zeitraum 1), bzw. aus insgesamt 49 Individuen, davon 15 adulte Weibchen (Zeitraum 2). Es wurden Fokusbeobachtungen von allen adulten Weibchen durchgeführt, und so insgesamt über 2100 Stunden Beobachtungen von Fressverhalten, Energieaufnahme, und Aktivitätsbudget erhoben, die durch Daten über Nahrungseigenschaften, weibliche Fortpflanzung, physische Verfassung und räumliche Positionen ergänzt wurden. Zusätzlich habe ich 355 Fokusbaumbeobachtungen durchgeführt, die simultane Beobachtungen aller Individuen beim Fressen in einem patch erlaubten und detaillierte Informationen über Ressourceneigenschaften, Aggressionen und die Gruppenzusammensetzung beim Fressen lieferten. Meine Studie zeigte, dass die Studienpopulation sich hauptsächlich frugivor ernährt und dass die Verfügbarkeit von Früchten sowohl die Energieaufnahme als auch die Empfängnisraten der Weibchen beeinflusst. Dies lässt darauf schließen, dass Nahrung tatsächlich eine limitierende Ressource ist. Der Einfluss des Ernährungszustandes auf die weibliche Fitness war besonders offensichtlich während der Stillperiode, welche als energieaufwändigster Teil des Reproduktionszyklus weiblicher Säugetiere betrachtet wird. Während dieses Zeitraums haben weibliche Assam-Makaken eine energiesparende Strategie verfolgt, und verlängerte Ruhezeiten gegen verkürzte Zeiten der Nahrungsaufnahme abgewogen. Der Grad, zu dem Weibchen in der Lage waren die Kosten der Laktation zu kompensieren, beeinflusste, ob sie in ausreichend guter physischer Verfassung blieben, um in der folgenden Paarungszeit erneut tragend zu werden. Dies weißt darauf hin, dass die Nahrungsverfügbarkeit während energetisch anspruchsvoller Perioden, wie z.B. der Hauptstillzeit, die weibliche Reproduktion beschränken kann. Trotz ihrer hauptsächlich frugivoren Ernährung und dem Fakt, dass Weibchen eine strikt lineare Dominanzhierarchie aufweisen, zeigen Weibchen überraschenderweise keine Rangabhängigkeit in der Energieaufnahme, des Aktivitätsbudgets oder der Reproduktion. Außerdem veränderte sich der Einfluss des Ranges eines Weibchen weder auf ihre Energieaufnahme noch auf ihre Aktivität, abhängig von der Gesamtverfügbarkeit von Früchten, Nahrungsqualität, Größe einer Nahrungsressource oder Dichte des meist verzehrten Nahrungstyps. Die Frequenz von nahrungsbezogener Aggression in Nahrungspatches erhöhte sich mit zunehmender Gruppengröße beim Fressen und abnehmender Anzahl von Futterstellen innerhalb des patches (patch size), während sie nicht durch ökologische Variablen, die den Wert von Ressourcen messen, beeinflusst wurde. Interessanterweise scheinen Weibchen mehrere Mechanismen zu nutzen, die direkte Konflikte vermeiden. Dazu gehören die Nutzung alternativer Futterstellen innerhalb von Nahrungspatches, das Speichern von Nahrung in Backentaschen und das Fressen in der Nähe von Individuen mit enger sozialer Bindung. Distanzen zwischen Individuen waren größer wenn die Gruppe fraß als wenn sie hauptsächlich ruhte, sozial interagierte oder sich bewegte. Dies beruht wahrscheinlich darauf, dass die Kosten auf Grund der Nahrungskonkurrenz mit der Nähe zunehmen. Unter den adulten Weibchen besetzten höherrangige Individuen zentralere Positionen innerhalb der Gruppe, während niederrangige Weibchen eher außen zu finden waren. Zusammenfassend vereint diese Doktorarbeit Erkenntnisse über die Zusammenhänge zwischen Ressourceneigenschaften, Verhaltensmechanismen der Nahrungskonkurrenz und Fitnesskonsequenzen in weiblichen Assam-Makaken, und gibt somit einen detaillierten Einblick in die sozialen und ökologischen Einflüsse auf Nahrungskonkurrenz und Fitness von Weibchen. Basierend auf Ressourceneigenschaften wurde vorhergesagt, dass Weibchen innerhalb der Gruppe direkte Nahrungskonkurrenz (contest competition) zeigen. Obwohl Weibchen Aggression im Zusammenhang mit Nahrung zeigen, waren die Aggressionsraten niedriger als vorhergesagt. Dies war wahrscheinlich bedingt durch den Fakt, dass Weibchen konfliktreduzierende Mechanismen nutzen, und dadurch, dass Aggressionsraten stärker durch die Größe eines Nahrungsquelles (patch size) und der Gruppengröße beim Fressen beeinflusst wurden, als durch die Dichte, die Qualität und die Verteilung der Nahrung. Weibchen haben keine Rangabhängigkeit in Hinsicht auf Energieaufnahme und Fitness gezeigt, die mit direkter Nahrungskonkurrenz innerhalb der Gruppe in Verbindung gebracht wird. Hier sind erneut die konkurrenzreduzierenden Mechanismen wichtig, da sie es niedrigrangigen Weibchen erlauben ihren Zugang zu Nahrungsressourcen zu verbessern. Dies könnte mit anderen Nachteilen verbunden sein. Niedrigrangige Weibchen besetzten zum Beispiel eher äußere Positionen, die voraussichtlich Störungen bei der Nahrungsaufnahme reduzieren, welche aber auch mit erhöhtem Prädationsrisiko verbunden sind. Dies deutet an, dass die Konkurrenz um sichere Positionen mit der Nahrungskonkurrenz interagiert und die individuelle Fitness beeinflussen kann. Um die interne Widerspruchsfreiheit von sozio-ökologischen Modellen grundlegend zu überprüfen, sind weitere Studien notwendig die detaillierte Messungen von Ressourceneigenschaften, Energieaufname und Fitness miteinbeziehen, und die konkurrenzvermeidenden Anpassungen und Konkurrenz um sonstige limitierende Ressourcen berücksichtigen.Food is one of the most important resources animals compete over and assessing the way individuals compete over such limiting resources is fundamental to our understanding of the adaptations of living organisms. In mammals, females are predicted to compete more intensively for access to food resources than males as females generally have lower potential reproductive rates and female fertility and reproduction are more strongly influenced by nutritional status. In addition to affecting individual survival and reproduction, socio-ecological models propose that food resource characteristics influence feeding competition and social interactions between individuals and groups, leading to predictable differences in female social structure. The validity of these models is currently under debate due to the many discrepancies found between model predictions and empirical data. However, it is argued that these mismatches mainly result from inaccurate or incomplete testing of model predictions and from ignoring important factors such as competition reducing mechanisms and competition for other limiting resources. The overall aim of this thesis was to broaden our understanding of the relationships between food characteristics, proximate mechanisms of feeding competition and female fitness by linking food characteristics to aggression, energy intake and reproduction in a group of wild Assamese macaques (Macaca assamensis). To achieve this I incorporated several factors that have been suggested to improve the predictive value of socio-ecological models, including measures of energy intake and fitness, measures of feeding competition at the level of individual food patches, competition reducing mechanisms and competition for safety. I investigated the ultimate consequences of feeding competition by examining the influence of food availability on female energy intake and reproduction as well as the influence of female rank on energy intake, activity and reproduction. To gain insight into the proximate mechanisms of feeding competition I then examined feeding competition at the level of individual food patches, investigating the impact of social and ecological factors on rates of food related aggression. Additionally, I examined strategies females may use to avoid direct conflicts over food. Finally, I related group activity and ecological conditions to inter-individual spacing behaviour to assess how group cohesiveness may be adjusted to mediate the costs and benefits of group living and I investigated how dominance rank and reproductive state affect a female’s distance from the centre of the group. Data for this study were collected on a group of wild Assamese macaques at Phu Khieo Wildlife Sanctuary in north-eastern Thailand over two 1-year sampling periods (period 1: October 2007–September 2008; period 2: May 2010–April 2011). During these sampling periods the group consisted of a total of 53 individuals, 12 of which were adult females (period 1) and 49 individuals, 15 of which were adult females (period 2). Focal data were collected on all adult females, resulting in over 2,100 hours of data on feeding behaviour, energy intake, and activity budgets which were combined with data on resource characteristics, female reproduction, physical condition and spatial position. In addition, I conducted 355 focal tree observations which allowed for the simultaneous observation of all individuals feeding in a food patch, proving detailed information on resource characteristics, aggression, and feeding party composition. My study revealed that the study population has a highly frugivorous diet and fruit availability affected both female energy intake and conception rates, indicating that food is indeed a limiting resource. The influence of nutritional status on female fitness was especially apparent during the lactation period which is considered to be one of the most energetically costly parts of the reproductive cycle in female mammals. During this period female Assamese macaques followed an energy conserving strategy, trading-off an increase in time spent resting for reduced feeding time. The degree to which females were able to compensate for the costs of lactation affected whether they were able to attain a high enough physical condition to conceive again the following mating season. This suggests that food availability during energetically demanding periods such as peak lactation can constrain female reproduction. Surprisingly, despite their highly frugivorous diet and the fact that females exhibited strict linear dominance hierarchies, females did not display a rank related skew in energy intake, activity budgets or reproduction. In addition, the relationships between female rank and either energy intake or activity did not change depending on overall fruit abundance or the nutritional quality, patch size or density of the most consumed food items. The frequency of food related aggression in feeding patches increased with increasing feeding group size and decreasing number of feeding sites inside patches (patch size) while it was not affected by ecological variables representing resource value. Interestingly, females appear to employ several mechanisms to avoid direct conflicts, including the use of alternative feeding sites within food patches, storing food in cheek pouches and co-feeding with closely bonded individuals. Inter-individual distances were greater when the group was feeding compared to when the main group activity was resting, engaging in social behaviour or moving. This is likely due to the high costs of proximity associated with feeding competition. Among adult females, higher ranking individuals occupied more central positions within the group while lower ranking females were more peripheral. In sum, this thesis unites information on the relationships between resource characteristics, behavioural mechanisms of feeding competition and fitness consequences in female Assamese macaques, creating a detailed picture of the social and ecological influences on female feeding competition and fitness. Based on resource characteristics, females were predicted to exhibit within-group contest competition over food. Although females did exhibit food related aggression, aggression rates were lower than predicted. This was probably due to the fact that females employ conflict reducing mechanisms and that aggression rates may be more strongly affected by patch size and feeding group size than by food density, quality and distribution per se. Females did not exhibit the rank related skew in energy intake and fitness that is associated with within-group contest competition. Here, again, competition reducing mechanisms are important as they can enable low ranking females to enhance their access to food resources although this may come at a cost. For example, low ranking females occupy more peripheral positions which are likely to reduce feeding interference but which are also associated with increased predation risk. This suggests that competition for safe positions can interact with feeding competition to affect individual fitness. For true tests of the internal consistency of socio-ecological models more studies are needed which incorporate detailed measurements of resource characteristics as well as energetic and fitness measures and which take into account conflict reducing adaptations and competition for limiting resources other than food