Cooperation and competition in wild male Barbary macaques (Macaca sylvanus) in Morocco

Männliche Säugetiere konkurrieren um eine nicht-teilbare Ressource (empfängnisbereite Weibchen) und sind üblicherweise das abwandernde Geschlecht, weshalb Kooperation zwischen Männchen der Intuition zu widersprechen scheint. Wenn die Kooperation jedoch für beide Partner vorteilhaft ist, indem sich z.B. ihr Paarungs-/Fortpflanzungserfolg erhöht, kann Kooperation eine plausible Strategie sein. Koalitionen können opportunistisch sein, also kurzfristig einen direkten Nutzen bieten, oder für einen zukünftigen Fortpflanzungserfolg und Aufstieg in der Rangordnung sorgen. Welche Art von Koalition auftritt, hängt von dem Konkurrenzpotential innerhalb einer Gruppe ab, das von der Fähigkeit des alpha-Männchen, rezeptive Weibchen zu monopolisieren, bestimmt wird. Es wird davon ausgegangen, dass Männchen den Rang bzw. die Stärke von potentiellen Koalitionspartnern und Kontrahenten abwägen müssen, um einen Partner zu rekrutieren, so dass die gemeinsame intrinsische Kampfkraft ausreicht um den Kontrahenten zu besiegen. Alternativ können Männchen vorherige Erfahrungen mit Gruppenmitgliedern nutzen, um zu entscheiden wen sie rekrutieren ("attitudinal partner choice") und verlässliche Partner wählen. Unter solchen Bedingungen kann die Wahl des Koalitionspartners durch Sozialbeziehungen beeinflusst werden. Diese Doktorarbeit sollte Aufschluss geben über die Kooperation zwischen Männchen, indem die Paarungskonkurrenz und Sozialbeziehungen von Männchen und der Einfluss von Koalitionen in einer gruppenlebenden, wilden Primatenart, dem Berberaffen (Macaca sylvanus), untersucht wurden. Dazu habe ich einen Bottom-Up-Ansatz genutzt, indem ich die vollständige Folge von Ereignissen analysierte, die zu Kooperation zwischen Männchen führte. Ich habe bestimmt, inwiefern Männchen den reproduktiven Zustand von Weibchen feststellen können, um das Potential zur Paarungskonkurrenz innerhalb von Gruppen empirisch abschätzen zu können. Ich habe das "Priority-of-Access"-Modell als Grundlage für eine Erforschung der männlichen Paarungskonkurrenz genutzt und habe die Faktoren untersucht, die zu Abweichungen von den Vorhersagen des Modells führen, vornehmlich das Verhalten der Weibchen und die männliche Koalitionsbildung. Die artspezifische Messung der Konkurrenz zwischen Männchen erlaubte eine kritische Evaluation eines mathematischen Modells, das konzipiert wurde, um verschiedene Typen von Koalitionsbildung innerhalb von Gruppen vorherzusagen (Pandit/van Schaik-Koalitionsmodell). Im Besonderen habe ich untersucht, wie die Vorhersagen des Modells zu empirischen Daten zweier Arten mit variablem Konkurrenzpotential (Berberaffen und Assam-Makaken, M. assamensis) passen. Die Sozialbeziehungen von Männchen wurden analysiert, um festzustellen, ob Berberaffen selbst in Zeiten intensiver Konkurrenz (während der Paarungszeit) langfristige Beziehungen formen. Schlussendlich wurde die Stärke männlicher Sozialbeziehungen untersucht um zu ermitteln, ob sie einen Anpassungswert durch die Kooperation in der Koalitionsbildung bieten, oder ob Koalitionspartner allein aufgrund ihres Dominanzstatus ausgewählt wurden. Es wurden Daten zweier Gruppen freilebender Berberaffen im Mittleren Atlasgebirge Marokkos von September 2009 bis August 2011 gesammelt. Ich habe über 2000 Stunden Verhaltensdaten aller Männchen in beiden Gruppen nach der Focus-Tier-Methode sowie ad libitum gesammelt, und 549 Koalitionen verschiedener Größe und unterschiedlichen Erfolges beobachtet. Zusätzlich wurden 155 weibliche Kotproben analysiert, um das Datum der Empfängnis mittels Enzymimmunassays von Gestagenmetaboliten festzustellen. Außerdem wurden weibliche Sexualschwellungen visuell eingestuft, um die Synchronität der Empfängnisse zu ermitteln. Die Analyse der weiblichen Hormonkonzentrationen zeigt, dass die Ovulation am wahrscheinlichsten im Zeitraum maximaler Sexualschwellung standfand. Allerdings konzentrierte sich das männliche Paarungsverhalten stärker auf die fertile Phase, was impliziert, das Männchen mehr als nur die Schwellungen an sich als Information nutzen können. Die Paarungshäufigkeit der Männchen stieg im Einklang mit dem sexualen Sozialverhalten der Weibchen. Bemerkenswerterweise zeigen meine Ergebnisse, dass Männchen gleichermaßen in Paarungen während der fertilen und nicht-fertilen (d.h. nach der Empfängnis) Phasen der Sexualschwellungen investieren. Obwohl diese zusätzlichen Sexualschwellungen das Monopolisierungspotential hochrangiger Männchen verringern, waren Paarungen zu Gunsten hochrangiger Männchen verschoben. Hochrangige Männchen haben aber keinen so großen Anteil der Paarungen erzielt, wie vom "Priority-of-Access"-Modell vorhergesagt wird. Weibchen haben regelmäßig Paarungen initiiert, in erster Linie mit mittelrangigen Männchen, was deren Paarungserfolg erhöhte, während Koaltionsbildung von Männchen deren Paarungserfolg unabhängig davon erhöhte. Regelmäßige Assoziationen mit Weibchen waren kostspielig für Männchen, da sie Ziele überbrückender Koalitionen ("bridging coalitions") wurden, was ihre zukünftigen Paarungsmöglichkeiten einschränkte. Hochrangige Männchen haben ihren Paarungserfolg nicht direkt mittels überbrückender Koalitionen ("bridging coalitions") erhöht, minderten aber den Einfluss des weiblichen Verhaltens. Außerdem bildeten Berberaffenmännchen langfristige Sozialbeziehungen die durch die höchst kompetitiven Paarungzeiten hindurch bestehen blieben. Männchen mit einer starken sozialen Bindung wurden mit höherer Wahrscheinlichkeit als Koalitionspartner rekrutiert, was nahe legt, dass für Männchen mehr als nur der Rang der verfügbaren Partner ausschlaggebend ist. Eine Prüfung des Pandit/van Schaik-Koalitionsmodells zeigte, dass unter hohem Konkurrenzpotential opportunistische Koalitionen genutzt werden sollten, um Zugang zu Weibchen zu gewinnen, die von hochrangigen Männchen monopolisiert sind. Indessen stimmten die empirischen Daten nicht mit den Vorhersagen unter mittlerem bis niedrigem Konkurrenzpotentials überein, bei dem männliche Affiliationen Rang-verändernde Koalitionen erleichtern könnten. Für diese werden vertrauenswürdige Partner benötigt, um die höherrangige Position zu verteidigen, sobald sie gewonnen wurde. Demnach können enge soziale Bindungen zwischen Männchen sowohl kurz- als auch langfristige Vorteile liefern, indem die Wahrscheinlichkeit, dass der Partner während einer Koalition abtrünnig wird, verringert wird. Zudem steht ein langfristiger Partner zur Verfügung, der erfolgreiche Rangveränderungen erleichtert wodurch enge soziale Bindungen letzlich sowohl den Status als auch den Paarungs-/Fortpflanzungserfolg erhöhen. Zusammenfassend erweitert meine Doktorarbeit die derzeitige Literatur über den Zusammenhang zwischen männlichen Fortpflanzungsstrategien, Sozialbeziehungen und Kooperation innerhalb von gruppenlebenden Säugetieren mit abwandernden Männchen. Durch die Untersuchung der vollständigen Beweiskette vom zwischenmännlichem Konkurrenzkampf hin zu Paarungserfolg und Kooperation durch das Schließen enger zwischenmännlicher Sozialbindungen, ergibt diese Studie ein umfassendes Bild mehrerer unabhängiger Forschungsansätze und könnte eine Vorlage für zukünftige Forschungsarbeiten bilden. Koalitionsbildung kann mutualistische Vorteile für beide Partner liefern, was nahelegt, dass Kooperation durch vorherige affiliative Interaktionen mit Gruppenmitgliedern durch "attitudinal partner choice" bestimmt sein könnte.Mammalian males compete for a non-sharable resource (receptive females) and are typically the dispersing sex, thus cooperation between males may appear counterintuitive. However, if both partners gain mutual benefits from cooperating, such as an increase in mating/reproductive success, then cooperation can become a feasible strategy. Coalitions can be opportunistic, in the short-term providing direct benefits or can function to increase rank positions and provide future reproductive payoffs. These coalition types are predicted to occur at different levels of within group contest potential predicted by the monopolization potential of the alpha male over access to receptive females. It has been suggested males must weigh-up the rank/strength of the potential allies and the target to recruit a partner who will provide enough combined intrinsic fighting ability to defeat the target. Alternatively, males may base partner recruitment decisions on past experiences with group members (attitudinal partner choice) and regularly recruit reliable partners. Coalitionary partner choice may be mediated via social bonds under such circumstances. The aim of this thesis was to shed light on male cooperation by examining male mating competition and social relationships and how these are influenced by coalitionary activity in a group living, wild, primate with male dispersal, the Barbary macaque (Macaca sylvanus). To this end I used a bottom-up approach, by examining the complete chain of events which led to male-male cooperation. I determined what males can ascertain about female reproductive state to gain an empirical estimate of mating contest potential within the groups. I utilised the Priority of Access model as a platform to investigate male mating competition and I examined the factors which led to deviation from the models predictions, namely female behaviour and male coalition formation. Species specific measures of male contest allowed for a critical evaluation of a mathematical model designed to predict different types of within group coalition formation (Pandit/van Schaik coalition model). Specifically, I examined how the model’s predictions fitted to empirical data across two species with variable contest potentials (Barbary and Assamese macaques, M. assamensis). Male social relationships were analysed to determine if Barbary macaque males formed long-term social relationships, even during intense periods of competition (mating seasons). Finally, male social bond strength was examined to identify if they provided an adaptive benefit in terms of cooperation through coalition formation or if coalition partners were selected by hierarchal status alone. Data were collected on two groups of wild Barbary macaques in the Middle Atlas Mountains, Morocco (Sept. 2009-Aug. 2011). I collected over 2,000 hours of behavioural focal observations on all male subjects in the two groups as well as ad libitum data and 549 coalition bouts were observed of various size and success. Additionally, 155 female faecal samples were analysed to assess dates of conception using enzyme immune assays of progestogen metabolites, as well as visual monitoring of female sexual swelling size to determine receptive synchrony. Analysis of female hormone concentrations revealed ovulation was most likely to occur during the maximum swelling period. However, male mating behaviour was further concentrated around the fertile phase implying that males infer information from more than swelling size alone. Male mating frequency increased in line with female socio-sexual behaviour. Most strikingly my results showed that males invested equally in mating during fertile and non-fertile, i.e. post-conception, maximum swelling phases. Despite these additional swelling periods reducing monopolisation potential of high ranked males mating was still skewed up the hierarchy but high ranked males did not gain as large a share as expected by the Priority of Access model. Females frequently initiated sexual encounters, predominantly with mid-ranked males, increasing their mating success while male coalitionary activity independently increased mating success. Frequent associations with females were costly to males as they were the targets of bridging coalitions, decreasing future mating opportunities for the targets. High-ranking males did not increase their mating success directly through bridging coalitions but acted to dilute the effects of female mating behaviour. Furthermore, Barbary macaque males formed long-term social bonds enduring through highly competitive mating seasons. Males who shared strong social bonds were more likely to be recruited as coalition partners suggesting that males use more than merely rank position of available partners when recruiting. Examination of the Pandit/van Schaik coalition model showed that at high contest potential opportunistic coalitions should be utilized to gain access to females monopolised by high ranked males. Whereas the empirical data did not match the predictions at mid-low contest potential where male affiliation may play a role in facilitating rank-changing coalitions which require reliable partners to defend higher rank positions once obtained. Thus, strong social bonds can provide both short- and long-term benefits by reducing the likelihood of partner defection during coalitions and providing a long-term partner to facilitate successful rank-changes and ultimately increase both status and mating/reproductive success. In sum, my thesis adds to the current literature on the links between male reproductive strategies, social bonding and cooperation in group living mammalian societies, with male dispersal. Through investigation of the complete chain of evidence from male contest competition to mating success and cooperation via male social bonding, this study united several previously separate pieces of research into one comprehensive picture and may provide a template for future research. Coalitionary activity can provide mutual benefits for both partners suggesting that cooperation may be based on previous affiliative interactions with group members brought about by attitudinal partner choice