Variation in der Anfälligkeit für Parasiteninfektionen: Muster, Determinanten und Konsequenzen bei Rotstirnmakis

Parasiten stellen wichtige ökologische und evolutionäre Faktoren dar, die einen starken modulierenden Effekt auf natürlich vorkommenden Tierpopulationen ausüben können. Vor allem im Zusammenhang mit Mechanismen der sexuellen Selektion, wird der Einfluss von Parasiten auf die Wirtspopulation als treibende Kraft angesehen. Obwohl viele empirische Studien in den verschiedensten Vertebratentaxa auf die Wichtigkeit von Parasiteninfektionen in natürlichen Population hinweisen, so ist doch bisher noch sehr wenig über die Mechanismen und den Einfluss von Parasitenbefall bei Primaten bekannt. Vor allem bei den Strepsirrhini (Feuchtnasenaffen) gibt es große Lücken bezüglich basis-ökologischer Daten zum Parasitenbefall. Mit Hilfe eines interdisziplinären Ansatzes, der parasitologische, genetische, sozio-biologische und Hormondaten vereint, habe ich zunächst Muster und Determinanten von gastro-intestinalem Parasitenbefall bei frei lebenden Rotstirnmakis (Eulemur fulvus rufus) untersucht um im folgenden mögliche Konsequenzen von individuellem Parasitenbefall auf den Paarungs- und Reproduktionserfolg männlicher Rotstirnmakis zu erforschen. Rotstirnmaki-Männchen fallen durch inter-individuell variierende Gesichtsfärbungen auf, darum war ein zusätzliches Ziel dieser Arbeit, die Konditionsabhängigkeit des Ornaments und damit eine mögliche Signalwirkung bezüglich der Männchenqualität zu evaluieren. Während zwei Feldaufenthalten in den Jahren 2006 und 2007 habe ich verschiedenartige Daten von 29 individuell markierten männlichen und weiblichen Rotstirnmakis im Kirindy Wald in West-Madagaskar aufgenommen. Parasiten- und Hormondaten wurden mit Hilfe wöchentlich gesammelter Kotprobenanalysen, Information zum Paarungs- und Reproduktionserfolg durch Fokustierverhaltensprotokolle und genetische Vaterschaftsanalysen ermittelt. Die gesamte Population war mit mindestens 10 unterschiedlichen Parasitenarten befallen, wovon 8 Arten den Helminthen, 2 weitere Arten den Protozoen zugeordnet werden. Prävalenz der meisten Parasiteninfektionen, so wie die Anzahl der verschiedenen Parasitenarten pro Individuum, überstiegen alle Werte, die bislang bei anderen Untersuchungen zum Parasitenbefall bei Lemuren berichtet wurden. Die vier untersuchten Rotstirnmaki-Gruppen unterschieden sich zudem teilweise in ihrer Parasitenfauna, was auf geringe Habitatunterschieden zurückzuführen ist. Im Vergleich zu anderen Studien, die Parasitenbefall bei Lemuren mit Hilfe eines horizontalen Designs untersucht haben, geben die Ergebnisse meiner Studie Hinweise darauf, dass solche Kurzzeitaufnahmen das wahre Ausmaß des Parasitenbefalls unterschätzen, und dass eine longitudinale Herangehensweise, wie in dieser Studie beispielhaft vorgestellt für zukünftige Studien von Vorteil wäre. Ein Teil der individuellen Variabilität im Parasitenbefall konnte durch genetische Polymorphismen im Promoter des IL4 Gens erklärt werden. IL4 reguliert die Immunantwort gegen Nematodenbefall und begünstigt den Ausstoß von Würmern aus dem Magen-Darm Trakt. Träger eines bestimmten IL4 Genotyps hatten den stärksten Nematodenbefall, was darauf hindeutet, dass der genetische Polymorphismus eine funktionelle Rolle in der Parasitenabwehr spielt. Allerdings zeigten genetische Langzeitpopulationsanalysen, dass, entgegen den Erwartungen, diese Tiere in ihrem Reproduktionserfolg nicht negativ beeinflusst waren, sondern sogar einen höheren Reproduktionserfolg hatten als erwartet, was auf andere, positive Effekte von IL4 rückschließen lässt. Gruppengröße, Alter, Geschlecht und sozialer Rang erklärten nur einen Teil der Variation im Parasitenbefall. Lemurenspezifische Charakteristika halfen, diese Muster zu verstehen. Paarungs- und Reproduktionserfolg der Männchen war nicht mit Parasiteninfektion korreliert. Dieses Ergebnis deutet darauf hin, dass gastro-intestinale Parasiten bei Rotstirnmakis keine funktionelle Rolle in Prozessen der sexuellen Selektion innehaben. Die männliche Gesichtsfärbung, die zwar, wie hier gezeigt, unter der proximaten Kontrolle von Androgenen steht, fungierte hier auch nicht als Prädiktor für den männlichen Reproduktionserfolg. Parasitenbefall bei Rotstirnmakis unterlag starken Schwankungen zwischen den Untersuchungsjahren und diese Variabilität konnte teilweise auf Änderungen im Steroidhormonhaushalt der Männchen zurückgeführt werden. Im Gegensatz zu den Vorhersagen des Immunokompetenzmodells (Folstad und Karter 1992), das von einer immunsuppressiven Wirkung von Androgenen ausgeht, weisen die Ergebnisse dieser Arbeit darauf hin, dass Androgene und Glukokortikoide vermutlich eine immunfördernde Funktion haben, die zu erniedrigtem Parasitenbefall führt. Zum besseren Verständnis der Interaktionen zwischen Primatenwirten und Parasiten schlage ich vor, dass in zukünftigen Modellen zwar ein ähnlich umfangreicher Ansatz, wie hier vorgestellt, gewählt wird, wurde; allerdings würde die Integration von zusätzlichen Faktoren wie z.B. Körperverfassung oder Ernährungszustand des Wirtstieres, aber auch Information zur Populationsdynamik der verschiedenen Parasitenarten in zukünftigen Modellen das Verständnis der komplexen Parasit-Wirt Beziehungen in natürlichen Populationen komplementieren.Parasites and infectious diseases represent an ecological force shaping animal social evolution. Particular attention has been paid to parasite infection as a driver of mate choice in models of sexual selection as one sex may advertise parasite resistance via elaborate sexual selected phenotypic signals. Although empirical studies supporting the importance of parasite infection in natural populations abound in various vertebrate orders, relatively little is known about both dynamics and impact of parasite infections and infectious diseases in natural populations of primates. More specifically, there is a particular lack of baseline parasitological information in strepsirrhine primate species. Using an interdisciplinary approach that combined individual parasite, genetic, hormone and sociobiological information, I studied patterns and proximate determinants of gastro-intestinal parasite susceptibility in a wild population of red-fronted lemurs (Eulemur fulvus rufus). Male red-fronted lemurs display a more conspicuous facial colouration than females do and there is considerable inter-individual variation in this trait among males. In a second step, I examined if strong parasite infections have negative consequences on male reproductive and whether male colourations is a condition-dependent ornament that can be provide information on male quality. During two 4-month field studies in 2006 and 2007, I collected several types of data on 29 adult individually marked male and female lemurs in Kirindy Forest, western Madagascar. Data on parasite infection and hormone levels were obtained by analysing faecal samples that were collected non-invasively once per week. Data on mating and reproductive success were obtained through focal animal observations and genetic paternity analyses. The entire population was infected by a minimum of 10 unique parasite species including 8 helminth and 2 protozoa species. Prevalence of the majority of parasite infection and parasite species richness was higher than ever recorded from other lemur species. The four social groups studied differed partially in their parasite fauna, which was probably due to minor differences in habitat parameters. Comparisons to other lemur studies indicated that long-term studies, such as conducted during this project, might provide a better estimate of parasite infection than short-term studies. Part of individual variability in parasite infection could be explained by a newly detected genetic polymorphism in the IL4 gene promoter that regulates immune response against nematode infections and facilitates worm expulsion. Carriers of a particular genotype showed highest nematode infection intensities, suggesting a functional role of the IL4 polymorphism, yet individual reproductive success appeared not impaired and long-term population analyses indicated higher reproductive success of these individuals than expected. Group size, age, sex and rank explained only a part of variation in parasite infection susceptibility on population level and lemur characteristic traits helped to understand detected patterns. Male mating and reproductive success were not correlated to any measure of parasite infection, which suggests a non-functional role of gastro-intestinal parasite in red-fronted lemur sexual selective processes. Additionally, male facial colouration, although under proximate control of androgens, did not appear to function as prominent predictor of reproductive success. The population was subject to strong seasonal variation in parasite infection levels between years, which was significantly associated to changes in androgen and glucocorticoid levels. Contrary to predictions of the immunocompetence hypothesis, which assumes immune-suppressive action of androgens, results indicate an immune-enhancing effect of androgen and glucocorticoid levels, leading to a decrease in parasite species richness and nematode infection intensity. Although the comprehensive approach applied in this thesis provided valuable new insights, I propose that additional factors such as body c ondition or nutrient supply but also information on parasite population dynamics need to be incorporated into future models in order to further improve our understanding of the multi-faceted interactions of primate hosts and parasites under natural condition