Senescence Ecology : Aging in a Population of Wild Brown Mouse Lemurs (Microcebus rufus)

Mouse lemurs are the world s smallest primates and a model species for ancestral primates that lived 55 million years ago. In captive conditions, mouse lemurs live over six times longer than similarly sized mice and have been found to exhibit many symptoms of human senescence, including Alzheimer s-like neurodegeneration. These traits make captive mouse lemurs an exemplary model for aging. Despite this, to date no study has examined the aging process in wild mouse lemurs. This thesis addresses multidisciplinary questions relating to mouse lemur aging and life history. Through mark-recapture data and a combination of field and laboratory techniques I examine the aging process in wild brown mouse lemurs (Microcebus rufus). To estimate ages of individual wild mouse lemurs a technique was developed using dental wear. I found that in their natural habitat these tiny primates live up to 8 years of age, well past the captive age of senescence (5 yrs). Among old individuals, both males and females are represented, and unlike other polygamous vertebrates age-dependent survival rates do not differ between sexes. With the ages of wild mouse lemurs identified, other age-related factors such as hormone levels and parasite loads were subsequently examined. Contrary to findings in captivity no observable physical symptoms of senescence were found in old mouse lemurs, i.e. over the age of five. Further, new findings highlight mouse lemurs as an exception to many assumptions of mammalian physiology. In this study, testosterone levels were found to be comparable in both males and females, potentially providing an explanation for the lack of difference in survival rates between sexes. Testosterone and DHEA-S, two hormones typically found to decrease with age, did not differ between young and old lemurs. However, cortisol, the stress hormone, did decrease with age in male mouse lemurs, but not in females. Differences in immunity with age were examined indirectly via parasite dynamics. Specifically, I described the ectoparasites found on brown mouse lemurs, and created and implemented a novel method which allows the tracking of the natural flow of parasites between known individuals in a wild. This method revealed that parasite movement between lemurs suggests a much more complex social network than indicated by trapping, provided new insight about how parasites/pathogens move among wild populations, and revealed that only a few individual lemurs could be responsible for population-wide louse-borne epidemic. In addition to shedding light on the social behavior of mouse lemurs, I used the presence of ecto- and endoparasites as an indicator of immune health in young and old individuals, exposing a decline in endoparasites with age, but not in ectoparasites. Hormone measures and parasite loads were also employed to test the immunocompetence handicap hypothesis (ICHH) (which implicates testosterone as a cause for immunosuppression and hence higher parasite intensities) in both sexes. Contrary to the ICHH no correlation between testosterone and parasite intensities was found; however, when cortisol and testosterone positively co-varied higher parasite loads were observed in both sexes. In conclusion, in the search for a better understanding of the aging process in wild brown mouse lemurs I examined the multifaceted physiological transformations (parasitological, endocrinological, and dental wear). This research produced novel, replicable methodologies and findings with wide-reaching implications that extend beyond aging and challenge some of the previously-held assumptions of mammalian biology.Madagaskarin endeemiseen lajistoon kuuluvat hiirimakit ovat maailman pienimpiä nisäkkäitä. Nämä hiirenkokoiset makit voivat elää vankeudessa jopa 13-vuotiaiksi, mikä on noin kuusi kertaa kauemmin kuin muut vastaavankokoiset nisäkkäät. Viiden vuoden jälkeen nämä pienet nisäkkäät alkavat kuitenki ilmentää samoja vanhenemiseen liittyviä piirteitä kuin ihmisetkin, joihin lukeutuvat muun muassa hermoston rappeutuminen (Alzheimerin kaltaiset neurodegeneratiiviset sairaudet), kaihi, kuuroutuminen, liikuntakyvän aleneminen, sekä harmaantuminen. Näistä piirteistä johtuen hiirimakeja on aletu käyttää yhä suuremmassa määrin mallina kädellisten vanhenemistutkimuksissa. Tähän saakka ei olla tiedetty miten pitkään luonnonvaraiset hiirimakit pystyvät elämään ja alkavatko ne ilmentää näitä vanhuuteen liittyviä piirteitä, joita tavataan vankeudessa eläviltä yksilöiltä. Tämä väitöskirjatyö keskittyy selvittämään Madagaskarin, Ranomafanan luonnonvaraisen hiirimakipopulaation (Microcebus rufus) vanhenemisprosesseja sekä kenttä-, että laboratoriotutkimuksin käyttämällä iän kanssa korreloivia piirteitä kuten hormooneja, loismääriä, sekä hampaiston kuntoa iänmäärityksissä. Hampaat kuluvat iän myötä ja saattavat jopa irrota myöhemmällä iällä kokonaan. Ottamalla hammasmuotit merkityiltä luonnonvaraislta hiirimakiyksilöiltä ja vertaamalla niitä myöhempiin aikapisteisiin oli mahdollista arvioida näiden luonnonvaraisten hiirimakien ikää. Tutkimuksissa kävi ilmi, että luonnonvaraiset hiirimakit pystyvät elämään jopa yli kahdeksan vuotiaiksi, mikä on kolme kertaa luultua kauemmin. Itseasiassa yli 14 prosenttia populaatiosta osoittautui vanhoiksi yksilöiksi (yli viisivuotiaita), joilta puuttuivat kaikki vankeudessa eläviltä yksilöiltä tavattavat vanhuuden oireet. Tämä tulos kyseenalaistaa siten aiemmin vankeudessa eläneiltä yksilöiltä saadut tukimustulokset hiirimakien luontaisesta vanhenemisesta. Ihmisellä, kuten suuremmalla osalla moniavioisista selkärankaislajeista, koiraat kuolevat naaraita aiemmin. Tämä piirre on usein yhdistetty koiraiden korkeisiin testosteronipitoisuuksiin. Tämän väitöskirjatutkimuksen mukaan näyttäisi kuitenkin siltä, että hiirimakeilla sekä naaraiden että koiraiden kuolevuus on sama. Tämä näyttäisi korreloivan testosteronipitoisuuksien kanssa, jotka yllättäen osoittautuivat samoiksi, sekä hiirimakinaaraiden että -koiraiden välillä. Tämän lisäksi luonnonvaraisilta hiirimakeilta ei näyttänyt löytyvän korrelaatiota iän ja testosteronin tai muiden iäkäriippuvaisten hormoonien (DHT and DHEA-S) pitoisuuksien väliltä, mikä on toisin kuin mitä ihmisiltä ja vankeudessa eläviltä hiirimakeilta tavataan. Tutkimus kuitenkin osoitti, että stressihormoonin, korttisolin, määrä väheni hiirimaki koirailla iän myötä, mikä saattaa edesauttaa koiraiden pitempää selviytymistä. Testosteronin on ehdotettu alentavan immuunipuolustusta. Tutkittaessa immuunipuolustuksen epäsuoriaparametreja (ulko- ja sisäloisia) väitöskirjatyössä kävi ilmi, että loiskuorma näytti olevan suurempi koirailla huolimatta samoista testosteronipitoisuuksista eri sukupuolten välillä. Tarkemman kuvan saamiseksi yksittäisiä loisia merkittiin hiirimakiyksilöllille ominaisilla värikoodilla, minkä avulla pyrittiin seuraamaan loisten liikkumista eri yksilöiden välillä. Koska loiset pystyvät leviämään ainoastaan suorassa yksilöiden välisessä kontaktissa, näiden merkittyjen loisten seuraaminen mahdollisti samalla hiirimakien sosiaalisen käyttäytymisen seuraamisen, mikä muuten olisi erittäin vaikeaa kun kyseessä on pieni, yöaktiivinen, puussaelävä laji. Tämä tutkimus valoittaa näin ollen lisäksi parasiittien ja patogeenien liikkumista populaation sisällä ja mahdollistaa siten uusien mallien kehittämisen niiden dynamiikasta. Tutkimuksessa käytetyt useiden tekniikoiden yhdistelmät (elävänäpyynti, hammasmuotit, lois- ja hormoonianalyysit) mahdollistavat uudenlaisen tutkimuksen luonnonvaraisessa eläinpopulaatiossa. Tämä väitöskirjatyö yhdistää monitieteellisen tutkimuksen, kyseenalaistamalla samalla vanhoja käsityksiä nisäkkäiden biologiasta, sekä tuomalla uutta tutkimustietoa, jotta ymmärtäisimme paremmin luonnonvaraisten eläinten luontaisia elinolosuhteita