Climate-linked temporal and spatial patterns in the evolution of African bovidae

Climate and subsequent environmental changes are regarded as one driver of species evolution. Against this background the present study investigates the evolutionary history of the mammalian family Bovidae (Cetartiodactyla, Mammalia), today the most species-rich family of large herbivores on the African continent. Temporal and spatial patterns in that group’s evolution are the focus of the present study and were investigated using methods and data deriving from multiple disciplines (palaeontology, genetics, climatology, conservation biology). The results serve as a validation of macroevolutionary hypotheses of species evolution. A major proportion of African mammalian fossils can be assigned to that family. Due to their morphological adaptations, bovid species are highly indicative of their habitats. Hence, bovids are of great importance for paleontology. However, a strong taphonomic bias is present in the fossil record of bovids, favoring large and arid- adapted species. Molecular phylogenies of extant species and species distribution modelling combined with climate reconstructions can help to overcome these limitations. A molecular phylogeny, based on the cytochrome b gene of 136 bovid species served as basis for analysis of temporal patterns. Divergence events were dated using the relaxed molecular clock approach. The tree was time calibrated at 30 nodes using information inferred from the fossil record. Lineage-Through-Time plots and the respective statistical analyses reveal detailed temporal patterns in the evolutionary history of tribes and groups combining arid- and humid-adapted tribes. The resulting pattern shows three distinct phases. Phase 1 (P1) is dominated by speciation events within the humid group, while the second phase (P2) is marked by a dominance of speciation within the arid group. The switch in diversification rates (BDS) from P1 to P2 is dated to 2.8 million years ago. The third phase (P3) shows low diversification rates for all groups, starting around 1.4 million year ago and culminates in a significantly reduced diversification rate for the complete family at 0.8 million years ago. Both transitions are contemporaneous with global climate changes and turnover events in fossil faunal communities. To investigate the impact of climate changes onto the habitat availability within the last 3 million years and its putative influence on diversification rates, the species distribution modeling method was applied. For 85 African species and subspecies the climate niches were established and grouped into 5 climate-groups based on their climate preferences. For each group the available habitat for the period before and after the BDS was calculated on continental scale using reconstructed climate scenarios. To evaluate the modeled habitat distributions, regional analyses were performed in test areas surrounding well studied fossil sites (Laetoli, Olduvai, Chiwondo Beds, Lothagam, Koobi Fora, West Turkana, Swartkrans, Sterkfontain und Toros-Menalla). Habitat profiles (HP) permitted the comparison of the model based habitat reconstruction with the interpretations of classic paleontological reconstruction. The validity of the habitat modeling has been shown in particular for East African test areas. The reconstructions for the northern and southern fossil sites does not support the modeled habitats in these areas. Yet, the method of habitat- profiling may serve as suitable tool for environmental reconstruction of areas lacking sufficient paleontological material. A comparison of habitat availability before and after the BDS on continental scale identified a significant loss of habitat for humid adapted groups (7-22%) and habitat gain for arid adapted groups (19-173%). The climatically intermediate group experiences a tremendous gain of habitat (3366%). The greatest environmental change was modeled for East Africa, initiated by a progressive regional aridification. In addition to the distribution modeling for past climate conditions, the geographical distribution was modeled for the future, i.e. for climate scenarios representing the years 2050 and 2080 under a putative climate change scenario (global surface warming). It was shown that in particular the arid groups have to expect a remarkable loss of habitat (41-76%), while a gain of available habitat can be expected for the humid adapted groups (114-577%). The climatically intermediate group suffers the strongest habitat loss (85%). Regions with locally stable climate conditions were detected and may serve as potential refugia and are already today known as Africa’s hot spots of biodiversity. The results show a positive correlation of high diversification rates and increasing habitat availability. None of the tested speciation hypotheses taken alone explains the observations (e.g., Turnover-pulse Hypothesis, Relay Model). A major element in these hypotheses is the passive fragmentation of populations induced by unfavorable climate changes. In contrast, the Periodic Model (Grubb 1999) considers natural, periodically recurring climate changes and moreover, the active dispersal of individuals and resulting founder events. I added the effect of a superimposed directed climate trend – like the progressive aridification since the late Pliocene in Africa – which leads to a bias in the proportion and probability towards leading edge effects. This Directed Periodic Model explains the patterns found in the evolution of Bovidae. The combination of a molecular phylogeny and species distribution modeling, together with information inferred from the fossil record, reveals remarkable temporal and spatial patterns in the evolution of bovids, and helps overcome the limitations of the fossil record. The present study highlights the importance of active dispersal and founder populations in speciation processes. A point widely unattended in speciation hypotheses. The fully dated molecular phylogeny is the most densely sampled tree for the family Bovidae to date and may serve as a framework for a connection of present and future population studies, permitting the connection of medium-scale with long- term effects induced by climate and environmental changes.Klimaveränderungen und die damit verbundenen Veränderungen des Lebensraums gelten als treibende Kraft in der Evolution von Arten. Vor diesem Hintergrund untersucht die vorliegende Dissertation die evolutionsbiologische Entwicklung der Säugetierfamilie der Bovidae (Cetartiodactyla, Mammalia), heute die artenreichste Großsäugerfamile auf dem afrikanischen Kontinent. Die gewonnen Daten dienen der Validierung gängiger Theorien zur Entstehung neuer Arten, dem zentralen Thema im makroevolutionären Kontext. Im Fokus der Studie steht der Einfluss klimatischer Veränderungen auf Artbildungsprozesse innerhalb von Gruppierungen gleicher klimatischer Präferenzen, d.h. Gruppen angepasst an aride Lebensräume mit offener Vegetation oder humide Lebensräume mit geschlossener Vegetationsdecke. Hierzu kommen Methoden und Daten aus unterschiedlichen Forschungsfeldern (Paläontologie, Genetik, Klimatologie, Naturschutzbiologie) zur Anwendung. Die morphologisch sehr vielfältigen Arten bewohnen unterschiedlichste Lebensräume und sind somit indikativ für die jeweiligen Habitate, was im speziellen für die Paläontologie von besonderer Relevanz ist. Ein großer, wenn nicht der größte Teil, der Säugetierfossilien lässt sich dieser Familie zuordnen. Somit sind Antilopen und ihre Verwandten wichtiger Bestandteil zur Rekonstruktion von Paläoökologie und vergangenen Lebensräumen. Anhand der Fossilien lassen sich die Entstehungszeitpunkte einzelner Arten und ihrer Vorfahren ermitteln und deren Evolutionsgeschichte nachvollziehen. Allerdings ist sowohl die Wahrscheinlichkeit, als auch der Prozess der Fossilwerdung, nicht für alle Arten gleich. So sind beispielsweise kleine Arten, sowie Arten aus feuchten und bewaldeten Lebensräumen meist in Fossilienansammlungen unterrepräsentiert. Eine wesentliche Anzahl der Bovidenarten sind allerdings kleine, waldbewohnende Formen und eine evolutionsgeschichtliche Rekonstruktionen für die Familie als Ganzes bislang nur mit starken Einschränkungen möglich. Des Weiteren ist die Zugänglichkeit von Fossilien sehr von lokalen, geologischen und topographischen Gegenebenheiten abhängig und in Afrika vorwiegend entlang des Ostafrikanischen Grabens gegeben. Die Verwendung von datierten, molekularen Stammbäumen und Artverbreitungsmodelierungen unter paläoklimatischen Bedingungen ermöglichen es, diese Einschränkungen zu überwinden, und liefert empirische Daten zur Überprüfung gängiger Artentstehungshypothesen. Unter Verwendungen von mitochondrialen DNS-Sequenzen (Cytochrome Oxidase b) wurde die genetische Geschichte der Boviden auf zeitliche Muster untersucht. Zunächst mussten die bereits in öffentlichen Datenbanken verfügbaren Sequenzen mit Sequenzen fehlender Arten, beziehungsweise Sequenzen unzureichender Länge durch neue vollständige Sequenzen ergänzt werden, um eine möglichst vollständigen Stammbaum der Bovidae zu erhalten. Dazu wurden Blutproben aus internationalen Tierhaltungen eingeholt, extrahiert, sequenziert und eine bayessche Phylogenie erstellt. Ein Schwerpunkt lag besonders auf der Datierung des Stammbaums. Hierfür wurde die Datierungsmethode der entspannten molekularen Uhr gewählt. Die zeitliche Kalibrierung erfolgte an 30 Punkten der Phylogenie unter Verwendung fossiler Belegstücke. Der resultierende Konsensusbaum aus 40.000 Einzelbäumen zeigt ein mittleres Alter von 18,2 Millionen Jahren für die Familie an. Eine auffällige Radiation, die letztlich zu den heutigen Triben (bspw. Antilopini, Alcelaphini, Cephalophini) führte, fand im späten Miozän vor 9,6 ±1,2 Millionen Jahren statt. Tiefgehende zeitliche Analysen unter der Verwendung der sogenannten Lineage-Through-Time (LTT) Grafiken und den zugehörigen statistischen Auswertungen gewähren genauere Erkenntnisse über zeitliche Muster der Artentstehung innerhalb der Triben. Die Gruppierung dieser nach vorwiegend arid bzw. humid angepassten Arten verstärkte die Ergebnisse der Einzelanalysen. Das resultierende Muster zeigt drei markante Phasen in Artentstehungsgeschichte der Gruppe. Die erste Phase (P1) ist durch gehäufte Artenentstehung der humiden Gruppe charakterisiert, gefolgt von einer Phase (P2) in der Artbildungen innerhalb der ariden Gruppe dominiert. Ein klarer Wechsel zwischen beiden Phasen konnte auf 2,8 Millionen Jahre vor heute datiert werden. Während eine Gruppe besonders viele Arten hervorbrachte, war die Artbildung innerhalb der jeweils anderen Gruppe signifikant geringer. Die dritte Phase (P3) begann etwa 1,4 Millionen Jahren vor Heute und ist durch eine niedrige Artbildungsrate beider Gruppen gekennzeichnet und kulminiert in einem signifikanten Rückgang der Rate der gesamten Familie vor 0,8 Millionen Jahren. Der Phasenwechsel (BDS – Bovid Diversifikation Switch) bei 2,8 Millionen Jahren zeigt starke zeitliche Parallelität mit einem Wechsel der Periodizität der Milankovitchzyklen, sowie dem Beginn einer globalen Abkühlung und eines Aridifizierungstrends in Afrika. Ein ähnlicher Zusammenhang ist für den Beginn von P3 zu erkennen. Dieser fällt ebenfalls in einen Zeitraum wechselnder Periodizität der Milankovitch-Zyklen, allerdings zeitlich nicht so scharf umrissen wie der vorherige Phasenwechsel P1 zu P2 und könnte im Zusammenhang mit einem langsameren Wechsel von extremeren Klimabedingungen stehen. Um die Auswirkungen des Klimawandels der letzten 2,8 Millionen Jahre auf die Habitatverfügbarkeit und einen damit möglichen Einfluss auf die unterschiedlichen Artentstehungsraten zu untersuchen, kam die Methode der Artverbreitungsmodelierung (Species Distribtution Modelling) zur Anwendung. Diese Methode ist der Naturschutzbiologie entlehnt und findet heute zumeist Verwendung in Untersuchungen zur aktuellen Verbreitung von Arten bzw. auch einer möglichen Verbreitungsänderung in der Zukunft. Mittlerweile sind Klimaszenarien auch für die Vergangenheit verfügbar und somit ist die Möglichkeit der Verbreitungsmodellierung auch für die Phasen vor und nach dem BDS gegeben. Modelliert wurde die potentielle Habitatverfügbarkeit für fünf Klimagruppen, d.h. für Gruppen mit Arten gleicher Klimapräferenzen bezogen auf vier Klimavariablen (minimale Temperatur im kältesten Monat, maximale Temperatur im wärmsten Monat, Niederschlagsmenge in feuchtesten Monat und Niederschlagsmenge im trockensten Monat). Hierzu wurden für 85 afro-arabische Arten bzw. Unterarten Beobachtungspunkte (2529 Punkte mit Koordinaten) aus der Literatur und Datenbanken gesammelt und die Zentralwerte der vier Klimavariablen pro Art ermittelt. Anhand dieser Klimacharakteristika wurden alle berücksichtigten Arten in fünf Klimagruppen mit ähnlichen klimatischen Ansprüchen sortiert. Zusätzlich wurden die afrikanischen Hauptvegetationstypen nach White (1983), unter anderen Desert, Grassland, Woodland und Forest, in die Analyse mit eingebunden. Das ermöglichte eine direkte Zuordnung der ermittelten Klimagruppen an ihre Habitate. Die fünf Klimagruppen decken den gesamten von Boviden bewohnten Lebensraum ab und sind im wesentlichen entlang eines Niederschlagsgradienten wie folgt sortiert; von extrem arid nach extrem humid: Desert-Gruppe, Grassland-Gruppe, Woodland-Gruppe, Forest-Gruppe und Lowland- Rainforest-Gruppe. Ein Vergleich der verfügbaren Fläche bevorzugten Habitats vor und nach dem BDS zeigt auf kontinentaler Ebene einen deutlichen Rückgang des Lebensraums für beide humiden Gruppen (Forest -7,0%, Lowland-Rainforest -22,2%) und eine Zunahme für beide ariden Gruppen (Desert +19,1%, Grassland +173,9%). Die klimatisch in der Mitte befindliche Woodland-Gruppe erfährt die deutlichste Zunahme an Lebensraum (+3366,7%). Die stärksten Habitatveränderungen sind für den Osten Afrikas festzustellen und gehen auf eine zunehmende Aridifizierung zurück. Zur Prüfung der Funktionalität und Tauglichkeit der Klimaszenarien und damit der rekonstruierten Habitatverfügbarkeit wurden zusätzlich Analysen auf regionaler Ebene durchgeführt. Hierzu wurden Testgebiete definiert, die unter anderen folgende Fossilienlagestätten umfassen: Laetoli, Olduvai, Chiwondo Beds, Lothagam, Koobi Fora, West Turkana, Swartkrans, Sterkfontain und Toros-Menalla. Für die Testgebiete wurden Habitatprofile (HP) erstellt, basierend auf dem jeweils verfügbaren Anteil an Habitaten der fünf Klimagruppen. Das erlaubte das Einschätzen der vorherrschenden Vegetationsformen innerhalb der Testgebiete und den Vergleich mit klassischen paläoökologischen Rekonstruktionen. Die Habitatprofile für ostafrikanische Testgebiete zeigten große Übereinstimmungen mit den klassischen Rekonstruktionen. Die modellbasierten Rekonstruktionen für die süd- bzw. nordafrikanischen Testgebiete hingegen sind nur wenig kongruent mit klassischen paläoökologischen Interpretationen. Zusätzlich zur Verbreitungsmodellierung für die Vergangenheit wurden Simulationen für die Zukunft, d.h. für die Jahre 2050 und 2080, durchgeführt und Veränderungen in der geografischen Verbreitung bei einem anstehenden Klimawandel (globale Oberflächenerwärmung) abgeschätzt. Hierbei zeigte sich, dass vor allem aride Lebensräume (-41-76%), und auch der Lebensraum der Woodland-Gruppe (-85%), zukünftig von einem starken klimawandelbedingten Lebensraumverlust bedroht sind. Der Lebensraum für humid-angepasste Arten könnte zukünftig hingegen deutlich zunehmen (113-577%). Als mögliche Refugien könnten Regionen mit relativ stabilen klimatischen Bedingungen dienen. Diese potentiellen Refugien sind bereits heute als Afrikas Zentren besonders hoher Artenvielfalt bekannt. Darunter das Horn von Afrika, die Kap Region Süd-Afrikas und die Bergregionen Ostafrikas. Die Ergebnisse der zeitlichen Analyse der Artaufspaltungen, sowie die Verbreitungsmodellierung dienen der Validierung gängiger Artentstehungshypothesen (bspw. Turnover-Hypothese, Relay-Model). Ein wesentlicher Aspekt dieser ist die passive Fragmentierung von zunächst geografisch verbundenen Population durch ungünstige Klimaveränderungen. Die hier gewonnen Resultate zeigen jedoch eine positive Korrelation von hoher Artentstehungsrate und zunehmender Habitatverfügbarkeit. Keine der getesteten Hypothesen kann für sich alleingenommen diese Ergebnisse vollständig erklären. Das sogenannte Periodic Model (Grubb 1999) berücksichtigt neben natürlichen, zyklisch wiederkehrenden Klimaveränderung auch den Aspekt der aktiven Verbreitung von Individuen einer Art in neuverfügbare Areale und die daraus resultierenden Gründereffekte. Unter Berücksichtigung des seit dem späten Pliozän vorherrschenden Aridifizierungstrends in Afrika, gewinnen Gründerpopulationen als Ursprung neuer Arten an Bedeutung. Das vom Periodic Model abgeleitete Directed Periodic Model schließt diesen – den zyklisch wiederkehrenden Klimaveränderungen übergeordneten –Trend mit ein und erklärt die positive Korrelation von Habitatverfügbarkeit und erhöhter Artentstehungsrate. Die Studie betont die Relevanz aktiver Verbreitung von Teilpopulationen und den resultierenden Gründereffekten für die Bildung neuer Arten. Dieser Punkt fand bislang in den gängigen Hypothesen zur Artentstehung unzureichende Beachtung. Darüber hinaus zeigte sich für die modelbasierten Habitatprofile, ursprünglich zur Validierung der Verbreitungs- und Klimamodelle in den Testarealen gedacht, das sie ein geeignetes Hilfsmittel zur Rekonstruktion der Paläoökologie von Gebieten sein können, speziell für solche, für die es sonst keine oder nur unzureichende paläontologische Belege gibt. Der dieser Studie zu Grunde liegende neue und vollständig datierte Stammbaum ist zur Zeit der umfassendste für die Bovidae auf Artniveau und gestattet Rückschlüsse auf langskalig wirkende Klimaeinflüsse. Er stellt einen Rahmen für eine mögliche Vernetzung von Populationsstudien mit evolutionärer und biogeografischer Fragestellung dar. Solch eine Integration von Studien auf Unterartniveau erlaubt eine Verbindung von mittelskaligen und langskaligen Prozessen und wird helfen unser Verständnis von der Bedeutung sich ändernder Klimabedingungen auf die Artenvielfalt weiter zu verfeinern