The mate-seeking strategies of four braconid parasitoids (Hymenoptera: Braconidae)

Les guêpes parasitiques sont couramment utilisées comme agents de contrôle biologique. Afin d’optimiser leur usage en agriculture, il est essentiel de déterminer comment ces animaux trouvent leurs hôtes et se reproduisent. Il y a environ 50 000 espèces de guêpes parasitoïdes décrites à ce jour, mais moins de 30 espèces ont été investiguées en terme d’usage de phéromones. Durant la réalisation de cette thèse, j’ai utilisé une combinaison de bio-essais, analyses chimiques et de mesures électrophysiologiques afin d’étudier la communication sexuelle chez quatre espèces de parasitoïdes braconides : Cotesia glomerata (L.), Cotesia marginiventris (Cresson), Microplitis rufiventris Kokujev and Microplitis mediator (Haliday). Les femelles vierges des deux espèces de Cotesia produisent des phéromones pour attirer des mâles conspécifiques et celles-ci ne sont pas attractives pour les autres espèces. Chez M. rufiventris, les mâles vierges sont attractifs pour les femelles, là où, les individus aussi bien mâles que femelles de M. mediator, montrent une attraction pour les deux sexes. Les phéromones sexuelles de l’espèce grégaire C. glomerata ainsi que celles de de l’espèce solitaire du même genre, C. marginiventris, comprennent à la fois des composés spécifiques et d’autres qui ne le sont pas. Ces composés non-spécifiques (tels que l’heptanal et le nonanal) sont produits par toutes les parties du corps (têtes, thorax et abdomen), et sont donc probablement des constituants des lipides cuticulaires (CLs). Certains de ces composés non-spécifiques font, quant à eux, partie des phéromones sexuelles des deux espèces de Cotesia, mais ne sont effectives qu’en combinaison avec d’autres composés de leurs phéromones sexuelles. La spécificité phéromonale des deux espèces de Cotesia semble due à deux composés, produits en faibles quantités, et qui n’ont pas encore été identifiés actuellement. De manière assez intéressante, les lipides cuticulaires, qui sont initialement et vraisemblablement impliqués dans la barrière cuticulaire limitant la dessiccation et les infections enthomopathogéniques, semblent avoir développé une fonction phéromonale, liée à la biologie des deux espèces de Cotesia. L’heptanal est un anti-aphrodisiaque chez l’espèce grégaire C. glomerata qui sert apparemment à réduire la compétition d’accouplement entre individus d’une même fratrie à la naissance. Cependant, chez l’espèce solitaire C. marginiventris, ce même composé se trouve être une phéromone augmentant de manière synergique l’attractivité des autres composés phéromonaux sexuels. À ma connaissance, cette thèse est la première étude démontrant que les lipides cuticulaires peuvent évoluer en différentes fonctions phéromonales. Le sex-ratio (pourcentage de mâles) de l’espèce de parasitoïdes grégaires C. glomerata varie entre 25 et 67%, selon la façon dont les femelles perçoivent la qualité et la taille du patch d’hôtes. Pour cette espèce, se reproduire sur les patchs où les individus sont nés (les hôtes dont les guêpes ont émergé) est probablement fortement influencé par les phéromones. En effet, les mâles émergent normalement un peu avant leurs sœurs et ceux qui émergent par la suite sont attirés par l’émergence de femelles vierges via les phéromones sexuelles mais repoussés par les autres mâles et les femelles s’étant déjà accouplées, qui produisent l’heptanal anti-aphrodisiaque. En utilisant une combinaison de phéromones attractives et anti-aphrodisiaque, la proportion de mâles s’accouplant au site d’émergence varie proportionnellement au sex-ratio (i. e. le niveau de compétition entre mâles). Étant donné que les phéromones des quatre espèces de parasitoïdes braconides fonctionnent sur de courtes distances, la localisation des partenaires peut devenir beaucoup plus compliquée pour les espèces solitaires ainsi que pour les individus des espèces grégaires de C. glomerata qui quittent leurs patchs natifs pour se reproduire sur un autre patch. Fait intéressant, les parasitoïdes vierges des quatre espèces étudiées se sont révélées particulièrement attirées par les volatils de plantes induits par l’herbivorie (HIPVs), suggérant que les plantes endommagées par des hôtes servent de lieu de rendez-vous pour les individus cherchant à se reproduire, en plus d’être des sites où les femelles peuvent trouver des hôtes pour leurs descendances. Des stratégies semblables ont été observées pour des insectes herbivores et des pollinisateurs avec des volatils végétaux stimulant la production (ou sécrétion) de phéromones par ces insectes, et/ou d’augmenter l’attractivité des phéromones de manière synergique pour les individus à la recherche d’un partenaire. En tenant compte des propriétés chimiques (volatilité) de phéromones d’insectes typiques et celles des volatils végétaux, ainsi que sur une récente théorie et les expériences y attenant concernant la compréhension des panaches formés par les odeurs, j’émets l’hypothèse que les phéromones d’insectes et les volatils végétaux ont une fonction complémentaire dans la localisation des lieux de reproduction. Je formule également le postulat que pour beaucoup d’insectes, l’usage des volatils végétaux a évolué dans l’optique d’améliorer, non seulement la location des sources de nourriture (ou d’hôte), mais aussi celles de partenaires.Parasitic wasps are widely used as biological control agents. To optimize their applications in agriculture, we need to understand how they locate hosts and mate. Parasitic wasps have about 50,000 described species, but less than 30 species have so far been tested in terms of their use of pheromones. In this thesis, I used a combination of bioassays, chemical analyses, and electrophysiological measurements to study the sexual communication in four braconid parasitoids: Cotesia glomerata (L.), Cotesia marginiventris (Cresson), Microplitis rufiventris Kokujev and Microplitis mediator (Haliday). Virgin females of both Cotesia species release sex pheromones to attract conspecific males, which are not attractive to the other species. In M. rufiventris, virgin males are attractive to females, whereas males and females of M. mediator exhibit attraction to both sexes. The sex pheromones of the gregarious parasitoid C. glomerata and the congeneric solitary species C. marginiventris comprise both specific components and non-specific components. Some non-specific compounds (such as heptanal and nonanal) are produced by all body parts (heads, thoraxes and abdomens), indicating they are probably constituents of cuticular lipids (CLs). Some of these non-specific compounds are components of sex pheromones of the two Cotesia species, but only work synergistically with other components of their sex pheromone. The pheromone specificity of two Cotesia species appears to be determined by two specific compounds, which are released only in very small amounts, and which we, so far, failed to identify. Interestingly, the nonspecific CLs, which originally are probably part of the cuticular barrier to avoid desiccation and infection by entomopathgens, may have evolved pheromonal functions linked to the specific biology of the two Cotesia species. Heptanal is an anti-aphrodisiac in the gregarious species C. glomerata, probably reducing natal mate competition among sibling males, but in the solitary species C. marginiventris, heptanal is a sex pheromone constituent that synergistically enhances the attractiveness of other sex pheromone components. To my knowledge, this thesis presents the first study showing that CLs can evolve into distinct pheromonal functions. The sex ratio (percentage of males) of the gregarious parasitoid C. glomerata ranges from 25-67% depending on how ovipositing females perceive the quality and size of a host patch. In this species, mating on natal patches (the hosts from which the wasps emerge) is probably strongly influenced by pheromones: males normally emerge a bit earlier than sibling females, and males that emerge after that are arrested by emerging virgin females with sex pheromones, but repelled by other males and mated females, which produce the anti-aphrodisiac heptanal. By using a combination of attractive sex pheromones and the anti-aphrodisiac, the proportion of males mating on the emergence sites probably varies according to the sex ratio (i.e. the level of male-male competition). Since the pheromones of the four braconid parasitoid species seem to work in a relatively short range, locating mate may be much more of a challenge for the studied solitary parasitoid species, as well as for those individuals of gregarious C. glomerata that leave their natal patch and try to find mates in other patches. Interestingly, virgin parasitoids of both sexes of all four braconid parasitoids were found to be strongly attracted by herbivore-induced plant volatiles (HIPVs), implying that host-damaged plants probably serve as rendezvous sites for mate-seeking individuals, in addition to being sites where the females find hosts for their offspring. Similar strategies have been reported for herbivorous insects and pollinators: host plant volatiles stimulate these insects to produce (or release) pheromones, and/or synergistically increased the attractiveness of pheromones to mate-seeking conspecifics. Based on the chemical properties (volatility) of typical insect pheromones and those of relevant plant volatiles, as well as recent theoretical and experimental advances in our understanding of the odour plumes that they form, I propose that insect pheromones and plant volatiles serve complimentary functions in mate location. I postulate that in many insects the use of plant volatiles has evolved into an efficient foraging strategy to not only find food (or host), but also mates