Investigation of avian malaria and other blood parasites in penguins along the Atlantic coast of South America

Embora não existam colônias reprodutivas de pinguins na costa do Brasil, o país é uma importante área de invernada para o pinguim-de-Magalhães (Spheniscus magellanicus), uma espécie nativa do sul da América do Sul. Quando encontradas debilitadas em praias brasileiras, estas aves são comumente levadas a centros de reabilitação especializados para receber cuidados veterinários e, posteriormente, serem liberadas à natureza. Durante esta permanência em reabilitação, no entanto, enfermidades infecciosas como a malária aviária podem ser importantes limitantes à recuperação destas aves. A malária aviária é uma enfermidade causada por protozoários do gênero Plasmodium (Apicomplexa: Haemosporida), veiculados às aves por meio da picada de mosquitos. Enquanto estes parasitas são relativamente pouco patogênicos para a maioria das espécies aviárias, algumas aves como os pinguins são excepcionalmente mais suscetíveis a estes patógenos, podendo constituir uma significativa ameaça à sua conservação. O presente estudo investiga a ocorrência de Plasmodium spp. e outros hemoparasitas em pinguins-de-Magalhães em centros de reabilitação na costa brasileira, assim como outras espécies de pinguins em vida livre nas Ilhas South Shetland. Métodos diagnósticos morfológicos (esfregaços sanguíneos, histopatologia) e moleculares (reação em cadeia de polimerase aninhada, sequenciamento genético) foram utilizados para estudar pinguins reabilitados em diferentes instituições em seis estados do Brasil entre 1999 e 2013. Um surto de malária aviária particularmente relevante foi estudado em detalhes em um centro de reabilitação em Florianópolis, SC, tendo sido demonstrado o envolvimento de três diferentes linhagens de Plasmodium spp. em um único evento epizoótico, com elevada morbidade e mortalidade. Além disto, a ocorrência de Plasmodium spp. foi documentada em pinguins-de-Magalhães em centros de reabilitação ao longo de grande parte da costa brasileira, do extremo sul do Rio Grande do Sul à Bahia, com uma prevalência estimada entre 6.6% e 13.5%. Estas infecções apresentam marcante sazonalidade, incidindo exclusivamente nos meses mais quentes do ano (outubro a abril), e podem envolver uma grande variedade de linhagens de Plasmodium spp., algumas das quais nunca haviam sido reportadas em pinguins como P. cathemerium, P. nucleophilum e P. tejerai. Em contraste não foram encontrados hemoparasitas em pinguins amostrados nas Ilhas South Shetland, um achado consistente com estudos anteriores. À parte destas investigações epidemiológicas, foi realizada uma extensa revisão e compilação dos aspectos da literatura científica acerca desta enfermidade e outras hemoparasitoses em pinguins buscando estabelecer um panorama mais claro acerca da sua distribuição geográfica e implicações epidemiológicas e para a conservação. Com base nisto, torna-se possível desenvolver uma discussão crítica do atual estado da arte e apontar as atuais lacunas de conhecimento que possam direcionar estudos futuros. Em suma, a malária aviária é uma enfermidade relevante para as mais diversas espécies de pinguins em todo o mundo, e possui particular importância para a reabilitação e conservação destas aves na América do Sul.Despite no penguin breeding colonies along the Brazilian coast, the country is an important wintering area for the Magellanic penguin (Spheniscus magellanicus), a species native to the south of South America. When Magellanic penguins are found alive ashore on Brazilian beaches, they are taken to rehabilitation centers to receive veterinary care and then are released back into the wild. However, while in rehabilitation, infectious diseases such as avian malaria may become important limiting factors for the recovery of these birds. Avian malaria is a disease caused by protozoa of the genus Plasmodium (Apicomplexa: Haemosporida), which are transmitted to birds through mosquitoes. While these parasites are relatively non-pathogenic for most avian species, some birds such as penguins are exceptionally susceptible, such that Plasmodium poses a significant conservation threat. This study investigates the occurrence of Plasmodium spp. and other blood parasites in Magellanic penguins at rehabilitation centers along the coast of Brazil, and in other species of penguins at the South Shetland Islands, South Atlantic Ocean. In Brazil, a combination of morphological (blood smears, histopathology) and molecular (nested polymerase chain reaction, gene sequencing) diagnostic methods were employed to investigate the presence of haemoparasites in penguins undergoing rehabilitation in six states between 1999 and 2013. A particularly significant avian malaria outbreak was studied in detail at a rehabilitation center in Florianópolis, SC, where the involvement of three distinct Plasmodium spp. in a single epizootic event was demonstrated, with resultant high morbidity and mortality. The occurrence of Plasmodium spp. was documented in Magellanic penguins at rehabilitation centers along most of the Brazilian coast, from southernmost Rio Grande do Sul to Bahia, with an estimated prevalence between 6.6% and 13.5% of captive penguins. These infections were markedly seasonal, with the incidences exclusively restricted to the warmer months of the year (October to April), and involving a broad variety of Plasmodium spp. lineages, some of which had not yet been reported in penguins, such as P. cathemerium, P. nucleophilum and P. tejerai. In contrast, no blood parasites were detected in the penguins sampled at the South Shetland Islands, a finding that is consistent with previous studies. Aside from these epidemiological investigations, an extensive revision and compilation of the scientific literature was conducted for this disease and other penguins haemosporidioses, aiming to establish an integrated understanding of their geographic distribution and epidemiological and conservation implications. On this basis, it is possible to critically examine the state of the art and identify knowledge gaps that can be addressed in future studies. Avian malaria is a significant disease and conservation threat for most penguin species throughout the world, and has particular importance for the rehabilitation and conservation of penguins in South America