Evolution of memory in Orbiculariae spiders

A memória é considerada por muitos pesquisadores como um dos produtos mais fascinantes da evolução biológica, justamente por proporcionar aos animais a vantagem adaptativa de se utilizar de uma experiência prévia para a solução de problemas necessários para a sobrevivência. Os animais se utilizam de processos mnemônicos durante o forrageamento, a seleção de parceiros sexuais, seleção de habitat e a preferência alimentar. As aranhas são um modelo interessante em estudos de memória e há evidências do uso de experiências passadas na otimização do forrageio: a teia permite que as aranhas capturem e armazenem mais de um item alimentar. Há carência na literatura de estudos comparativos evolutivos da memória, o que dificulta identificar as possíveis pressões seletivas. O primeiro objetivo deste trabalho foi fazer um estudo comparativo de aspectos da memória predatória em aranhas do grupo Orbiculariae. Este grupo é monofilético e tem como principal sinapomorfia a construção de teia orbicular. Porém, ao longo da evolução, o padrão de teia foi se modificando desde uma estrutura plana até uma tridimensional. Tais modificações podem ter gerado diferenças comportamentais e no sistema de memória dessas aranhas. Por este motivo, o outro objetivo, foi traçar a evolução da memória dentro do grupo. Delinearam-se três grupos de estudo com sete espécies. Na condição natural, observou-se a captura de duas presas sucessivas. Na condição experimental I, ofereceu-se uma primeira presa (p1) à aranha e, em seguida, ofereceu-se uma segunda (p2); durante o deslocamento da aranha até p2, retirou-se p1 da teia. Na condição II, ao invés de se oferecer p2, a aranha foi atraída à periferia (simulando a queda de p2). No deslocamento da aranha até a fonte de vibração removeu-se p1. O indício de memória é observado quando, na supressão da presa, a aranha executa um comportamento denominado Busca. Neste, a aranha executa sacudidas/detecções dos fios no centro/refúgio da teia. A busca por p1 roubada foi observada em todas as espécies estudadas, exceto em Z. geniculata no grupo I. A presença de p2 parece interferir na expressão da memória de p1; deixar p2 na teia enquanto busca por p1, aumenta as chances de p2 também ser roubada por ação dos cleptoparasitas. Zosis apresenta algumas peculiaridades, entre elas a ausência de veneno. Dessa forma, o tempo gasto durante a imobilização de p2 parece ser suficiente para causar o esquecimento de p1. Todas as espécies buscaram por p1 quando não houve oferta de p2, inclusive Zosis. O tempo de busca, na condição I, diminui da base de Araneoidea até as famílias mais derivadas. No grupo II, há uma aparente inversão do sinal filogenético e o tempo de busca aumenta na família mais derivada. A estrutura da teia tridimensional parece ser mais complexa e, por este motivo, exigiria um sistema de navegação espacial também mais complexo quando comparado às aranhas orbitelas. A construção da teia parece ter sido crucial para a captura e armazenamento de presas excedentes, e tal comportamento, juntamente com a diversificação das teias, favoreceu a variação e evolução da memória na Ordem AraneaeMemory is one of the most fascinating products of biological evolution, because it endows animals with the adaptive use a prior experiences to solve survival problems. Animals use mnemonic processes during foraging, selection of sexual partners, habitat selection, and feeding preference. Spiders are an interesting model for studies of memory, and there is evidence of their using of past experiences in optimizing foraging: the web allows the spiders to capture and store more than one food item. In literature, there are few comparative studies, and no one about the evolution of memory, making it difficult to identify the possible selective pressures on memory. The first objective here was to make a comparative study on the aspects of predatory memory in spiders of the group Orbiculariae. This group is monophyletic and its main synapomorphy is building an orbicular web. However, during evolution, the web pattern changed from a flat to a three-dimensional structure. Such changes may have caused differences in behavior and memory. For that reason, another goal was to trace the evolution of memory within the group. We used three experimental groups with seven species each. In natural conditions, there was an observation of the capture of two successive preys. In the experimental condition I, a first prey (p1) was offered to the spider and, subsequently, another prey (p2) was offered; during the locomotion of the spider towards p2, p1 was removed from the web. In condition II, instead of offering p2, the spider was attracted to the periphery (simulating the fall of p2). As the spider moved towards the source of vibration, p1 was removed. The evidence of memory is observed when, in the suppression of the prey, the spider performs a behavior called search behavior: the spider runs plucking on threads in the web hub/retreat. The search for stolen p1 was observed in all species studied, except for Zosis geniculata in group I. The presence of p2 appears to interfere with the expression of p1 memory, and also leaving p2 on the web while searching for p1, increases the chances of having p2 stolen by the action of kleptoparasites. Zosis presents some peculiarities, including the absence of poison glands, leading to a prolonged immobilization of p2, in a time lag that could then be sufficient forget p1. All species sought by p1 when there was no offer of p2, including Zosis. The search time, in condition I, decreases from the base of Araneoidea until the most derived families. In group II, there is an apparent reversal of the phylogenetic signal and the search time increases in the most derived family. The three-dimensional structure of the derived webs seems to be more complex and, therefore, it would require a spatial navigation system also more complex if compared to the flat orbweb. The construction of the web seems to have been crucial for prey capture and storage of surpluses, and such behavior, along with the diversification of the webs, favored the variation and evolution of memory in the Order Aranea