Breeding biology, population structure and genetic variability of Larus dominicanus

Larus dominicanus é uma espécie de ampla distribuição no Hemisfério Sul, que se reproduz em ilhas próximas ao continente. Esta espécie vem apresentando grande expansão populacional nas últimas décadas, devido ao seu hábito generalista e sua alta capacidade competitiva. O crescimento de sua população tem causado o deslocamento de diversas outras espécies de aves e mamíferos marinhos de seus sítios reprodutivos, devido ao constante impacto da predação e parasitismo. Todas essas características tem feito com que muitos pesquisadores considerem essa espécie como uma praga nos ambientes costeiros. Dessa forma, estudos que busquem compreender biologia e evolução são fundamentais para a criação de futuros planos de manejo e conservação da assembléia de aves marinhas na costa brasileira. O presente estudo teve como objetivo caracterizar a biologia reprodutiva de L. dominicanus, buscando determinar seu sucesso reprodutivo. Bem como avaliar a razão sexual de suas populações ao longo da costa brasileira e estimar a variabilidade genética de suas populações no litoral do Brasil. Para isto estudamos a biologia reprodutiva dessa espécie em uma colônia do estado de São Paulo. Observamos que L. dominicanus apresenta alto sucesso reprodutivo, cerca 70% dos ovos eclodiram e cerca de 50% dos filhotes sobreviveram até a fase de vôo. Os filhotes apresentaram um rápido crescimento, em 30 dias já estão grande o suficiente para voarem, o que os tornam aptos a escaparem os predadores. Os principais predadores dessa espécie no estado de São Paulo são os urubus, sendo a fase mais suceptível aos ataques foram a fase de ovo e os primeiros 15 dias de vida dos filhotes. Dessa forma, com uma sobrevivência de 50% dos filhotes e baixa predação após a fase de vôo, as populações de L. dominicanus potencialmente podem apresentar grandes incrementos populacionais a cada ano. A razão sexual secundária para todas as populações amostradas ao longo do litoral brasileiro não apresentaram desvio da proporção 1:1 . Isso indica que as populações de L. dominicanus devem estar estáveis, o que é esperado de populações que se reproduzem em sítos com boas condições ambientais. De forma que, os pais não precisam favorecer o sexo que apresenta menor custo reprodutivo, levando ao desvio da razão sexual. Dentro deste panorama de grande sucesso reprodutivo e proporção similar de machos e fêmeas em uma espécie de ampla distribuição geográfica, como L. dominicanus, esperávamos encontrar grande variabilidade genética dentro e entre suas 13 populações. Entretanto, os resultados do presente estudo relativos a marcadores do DNA mitocondrial revelaram um cenário oposto. Estudando dois genes mitocondriais (citb e ATPase 8 e 6) foi observado que ao longo de toda a costa brasileira a diversidade genética desse grupo foi praticamente nula. Encontramos um único haplótipo para o citocromo b e dois haplótipos para a ATPase 8 e 6 que se diferenciam por um único par de base. Essa baixa diferenciação se manteve quando ampliamos a amostragem ao longo da distribuição dessa espécie, com amostras da Península Antartica, ilhas Marion e de sequências disponíveis no Genbank provenimentes da Austrália e Ilhas Kerguelen. Para justificar essa baixa diversidade genética levantamos duas possíveis explicações, as populações de L. dominicanus teriam passado por um severo evento demográfico ou por eventos de seleção. Para distinguir entre esses dois cenários desenvolvemos 13 marcadores nucleares não ligados, buscando encontrar um padrão caso as populações de L. dominicanus tivessem passado por eventos demográficos. Eventos demográficos marcam o genoma da espécie como um todo (DNA mitocondrial e nuclear), por outro lado eventos seletivos marcam somente o loccus sob seleção e gene ligados a estes. Dessa forma, se a redução da variabilidade genética de Larus dominicanus for resultado de eventos seletivos é esperado que marcadores DNA nuclear apresentem variação, mas não apresentem sinal de expansão populacional. Nos 13 loci nucleares analisados no presente estudo foi observado grande diversidade genética e nenhum sinal de expansão populacional. Assim, concluímos que L. dominicanus é uma espécie adaptada às novas condições ambientais criadas pelas atividades antrópicas. Essa espécie apresenta grande suceso reprodutivo e nenhum desvio da razão sexual. A baixa diversidade genética observada no DNA mitocondrial comparada com a alta variabilidade encontrada em diferente loci nucleares, parece indicar que essa espécie tenha passado por um evento de seleção na molécula mitocodrial. Do ponto de vista da conservação a alta variabilidade genética encontrada no nuclear é condizente com a ampla distribuição da espécie. Aparentemente essa espécie não demonstra ter o baixo nível de diversidade a ponto de ser preocupante para a manutenção da espécie. Por outro lado, a baixa diversidade encontrada no DNA mitocondrial abre uma importante expectativa para se compreender como a evolução tem atuado nos organismos marinhos e quais os processos que tem levado à diversificacação desse grupo.Larus dominicanus is a widely distributed species in the Southern Hemisphere, and it breeds on islands close to the continents. In the last few decades this species presented great population expansions, due to its generalist habits and its great competitive capacity. These populations expansions ended up leading to the displacement of other seabirds and marine mammals of the breeding sites. In this sense, studies that seek understanding the biology and evolution of L. dominucanus are fundamental to create management and conservation plans to the seabird assemblage on the Brazilian coast. The primary aim of this study was to characterize the reproductive biology of Larus dominicanus, in order to determine the species reproductive success. In addition we evaluated the sex ratio of the populations throughout the Brazilian coast. In order to accomplish this we studied the reproductive biology of the species in one breeding colony in São Paulo state. We observed that L. dominicanus presented high reproductive success with about 70% of the eggs hatching and 50% of the chicks surviving until the flight phase. The chicks present a fast growth and within 30 days were mature enough to fly, making them able to escape from the predators. We also observed that before the flight phase, during the egg phase and mainly the first 15 days of life, the eggs and the chicks were more susceptible to vulture attacks, the main predator of the species in São Paulo state. In this sense, with a 50% rate survival and low predation rates after the flight phase, we can infer that the populations of L. dominicanus must be going through high increments per year. The secondary sex ratio analyzed to all populations sampled through the Brazilian coast did not show deviation from the 1:1 proportion. This result indicated that the L. dominicanus populations are stable, a characteristic expected to be found in populations that breed in sites with good environmental conditions. In a case like this, the parents do not need to favor the gender that needs less energy to survive, what would lead to a deviation in the sex ratio. In this scenario of high reproductive success and equal proportion of males and females in a widely distributed species, we expected to find high levels of genetic variability both among and in the populations. Nevertheless, our mitochondrial DNA (mtDNA) data revealed an opposite situation. We studied two mitochondrial genes (cytb, ATPase 8 and 6) and observed that throughout the whole Brazilian coast the 11 genetic diversity for the group was practically null. We found only one haplotype to the cytb and two haplotypes for the ATPase 8 and 6, these last two were different for one base pair. The low differentiation was maintained when we extended the sampling to the whole species\' distribution , with samples from the Antarctic Peninsula and the Marion Islands, and sequences from the Genbank from Australia and Kerguelen Islands. We proposed two scenarios that could explain this extremely low variability, either the populations of L. dominicanus went through a severe demographic event, or through selection events. In order to distinguish among this processes, we development 13 not linked nuclear markers, searching for a common pattern between the nuclear markers and the mtDNA genes. If the L. dominicanus populations had gone through demographic events, we expected to find the same expansion signal in the nuclear markers, once demographic events would be marked in the whole genome, both nuclear and mitochondrial. On the other hand, if the low genetic variability observed resulted from selective events, we expected to find variation in the nuclear DNA, and not to find an expansion signal. Our results showed exactly the last scenario, with high genetic diversity in all 13 nuclear not linked loci and no expansion signal. Even in more detailed analyses, with a higher number of individuals, the same pattern of neutrality, and not of population expansion, for the nuclear markers was found. Therefore, we concluded that L. dominicanus is an extremely well adapted species for the new environmental conditions generated by antropic activities. The species showed great reproductive success and no deviation of the 1.1 sex ratio. The low genetic diversity observed in mitochondrial DNA compared with the high variability found in different nuclear loci, indicate that this species has gone through selective processes on the mitochondrial molecule. To the conservation point of view, the high genetic variability found in nuclear markers is in agreement with the wide distribution of the species. Apparently, this species do not present diversity levels low enough to generate worries regarding its maintenance. In addition, the low levels of diversity found on the mitochondrial DNA open new frontiers to understand how evolution has acted on marine organisms and what are the processes that lead to the diversification of this group