The Effects of Environmental Conditions and Mercury on Common Estuarine Species. An Integrated Ecological and Toxicological Approach

Tese de doutoramento em Biologia, na especialidade de Ecologia, apresentada à Faculdade de Ciências e Tecnologia da Universidade de CoimbraThe main goal of the present thesis was to assess the effects of the environmental conditions and mercury on estuarine species. In order to achieve this purpose, different approaches were performed using different categories of organisms: a primary producer (the macroalgae Ulva lactuca) and two consumers (the crab Carcinus maenas and its parasite Sacculina carcini). The thesis is divided in four main chapters, focusing on: 1) the consequences of two distinct hydrological periods (non-drought and drought) on the decapoda C. maenas from the Mondego estuary-Portugal; 2) the ecological role of the parasite Sacculina carcini on its host C. maenas; 3) the patterns of mercury accumulation in C. maenas; 4) the accumulation of mercury by U. lactuca and the effects on its relative growth rate. The first chapter addresses the C. maenas dynamics under two contrasting environmental conditions in the Mondego estuary: non-drought and drought periods. In the drought years, salinity increased inside the estuary, displacing the estuarine brackish habitats to upstream areas. The drought event was characterized by higher crab abundance, mainly the recruits group. Although, the percentage of ovigerous females was not different, meaning that several other factors were also important for the recruitment level observed. Spatially, both periods presented the highest abundance of benthic crabs in the upstream estuarine area. The drought or non-drought conditions seemed to not interfere with the percentage of each gender and morphotype (green or red). Nonetheless, some spatio-temporal variations were observed within the estuary. While the males presented the highest percentage in the upstream area the females presented the lowest value. Moreover, the red morphotype was preferentially found in the estuary mouth. The increased abundance of C. maenas during drought periods certainly will have consequences for the ecosystem since it is an important species in the estuarine food webs. In the second chapter, it was analysed the parasitism of C. maenas by the rizhocephalan parasite S. carcini. The infection, detected by the visible externae (parasite gonadas emerging externally) under the crab abdomen, presented the highest prevalence in the winter. It is known that the parasite changes the crabs’ behaviour and prevents moult. Probably, due to that, the red morphotype (resulting from a prolonged intermoult period) presented higher incidence of S. carcini externae. Additionally, the mouth of the estuary was the main area with sacculinized crabs. Apparently, the presence of the parasite tends to promote crabs migration to that area. In the third chapter, different scenarios of mercury industrial discharges were studied. In the laboratory, experiments for assessing the accumulation of inorganic mercury into the tissues of C. maenas were assessed. Differences among genders, morphotypes and tissues were detected, depending on the mercury concentration. Additionally, differences were found among crab tissues that seem to be dependent on the major pathway of exposure, diet or water. Mercury accumulation by the crab was a rapid process and could represent a risk for the trophic chains. In the fourth chapter the algae U. lactuca was studied under different conditions of exposure to mercury. Three concentrations: 5, 50 and 500 μg.L-1 were tested, under static and renewal conditions and at two salinities (15 and 35). Three patterns were observed based on the models of substrate inhibition, linear regression and Michaelis-Menten equation. The different kinetics observed were related with the exposure conditions and metal concentration. The salinity influenced the mercury accumulation being higher at salinity 15 coinciding, although, to the lower relative growth rates. The lowest mercury concentration did not have a significant effect on relative growth rate, while the others concentrations caused an accentuated inhibition after 24 h. After 48 h the highest concentration was toxic to algae causing its death. The results show that the high affinity of U. lactuca for mercury could be useful for phytoremediation and for industrial wastewaters treatment. Overall, based ont two long-term studies and two toxicologial tests, it was possible to contribute to a better understanding of some processes operating both at the physiological and at the population dynamic level.O principal objectivo da presente tese foi avaliar o impacto das condições ambientais e do mercúrio em espécies estuarinas. Para atingir este fim, diferentes abordagens foram realizadas utilizando diferentes categorias de organismos: um produtor primário (a macroalga Ulva lactuca) e dois consumidores (o caranguejo Carcinus maenas e o seu parasita Sacculina carcini). A tese escontra-se dividida em quatro capítulos principais, focando-se: 1) nas consequências de dois períodos hidrológicos distintos (seca e não seca) no crustáceo decapode C. maenas do estuário do Mondego – Portugal; 2) no papel ecológico do parasita Sacculina carcini no seu hospedeiro C. maenas; 3) nos padrões de acumulação de mercúrio em C. maenas; 4) na acumulação de mercúrio pela macroalga Ulva lactuca e os efeitos na taxa de crescimento relativa. O primeiro capítulo aborda a dinâmica de C. maenas em duas condições ambientais contrastantes no estuário do Mondego: períodos de não seca e períodos de seca. Nos anos de seca a salinidade aumentou no estuário, deslocando os habitats estuarinos salobros para as áreas a montante. O evento de seca foi caracterizado por elevadas abundâncias de caranguejo, principalmente no grupo de recrutas. Todavia, a percentagem de fêmeas ovígeras não registou diferenças entre os períodos hidrológicos, o que significa que vários outros factores foram importantes para o nível de recrutamento observado. Espacialmente, ambos os períodos apresentaram maior abundância de caranguejos bentónicos na área estuarina mais a montante. As diferentes condições hidrológicas parecem não interferir na percentagem de cada género e morfotipo (verde ou vermelho). No entanto, algumas variações espacio-temporais foram observadas no estuário. Enquanto a percentagem de machos foi mais elevada na área estuarina mais a montante as fêmeas apresentaram nesse local a média o valor baixa. Ainda, o morfotipo vermelho foi preferencialmente encontrado na embocadura do estuário. O aumento do número de C. maenas durante períodos de seca certamente terá consequências para todo o ecossistema, uma vez que é uma espécie importante na cadeia alimentar estuarina. No segundo capítulo analisou-se o parasitismo de C. maenas pelo parasita rizocefalo S. carcini. A infecção, detectada pela externa (gónadas dos parasitas emergindo externamente) visível sob o abdómen do caranguejo, apresentou a maior prevalência no inverno. Sabe-se que o parasita provoca mudanças de comportamento dos caranguejos e impede as mudas. Provavelmente, devido a isso, o morfotipo vermelho (resultante de um período de intermuda prolongado) apresentou maior incidência de S. carcini externa. Ainda, verificou-se que a embocadura do estuário é a área que apresenta maior percentagem de caranguejos saculinizados. É plausível que a presença do parasita promova uma migração dos caranguejos para essa zona estuarina. No terceiro capítulo foram estudados diferentes cenários de descargas industriais com mercúrio. No laboratório foram realizados testes para avaliar a acumulação de mercúrio inorgânico nos tecidos de C. maenas a partir de água contaminada. Foram detectadas diferenças de acumulação entre os sexos, morfotipos e tecidos, dependendo da concentração de mercúrio. Foram ainda observadas diferenças na concentração em vários tecidos do caranguejo que parecem ser dependentes da principal via de exposição: alimento ou água. A acumulação do mercúrio pelo caranguejo foi um processo rápido e pode representar um risco para as cadeias tróficas. No quarto capítulo estudou-se a alga U. lactuca em diferentes condições de exposição ao mercúrio. Foram testadas três concentrações: 5, 50 e 500 μg.L-1, em condições estáticas e de renovação do meio e em duas salinidades (15 e 35). Foram observados três padrões de acumulação com base nos modelos de inibição do substrato, regressão linear e equação de Michaelis-Menten. Estes modelos estão relacionados com as condições de exposição e concentração do metal. A salinidade influenciou a acumulação de mercúrio, que foi maior na salinidade 15 correspondendo, no entanto, à taxa de crescimento relativa mais reduzida. A menor concentração de mercúrio não teve efeito significativo sobre a taxa de crescimento, mas as outras concentrações causaram uma inibição acentuada após 24 h. Ao fim de 48 h a maior concentração testada foi tóxica para a alga causando a sua morte. Os resultados mostram que a grande afinidade de U. lactuca para o mercúrio pode ser útil para fitorremediação ou para o tratamento de efluentes industriais.This thesis was supported by: FCT - Fundação para a Ciência e Tecnologia, through a PhD grant awarded to Sónia Isabel Almeida Costa (SFRH/BD/31247/2006)