Dispersion larvaire et cycle de vie dans les environnements hydrothermaux profonds : le cas de Rimicaris exoculata et d'espèces proches

Deep-water hydrothermal vent host high-biomass communities based on chemoautotrophy supported by the metabolic activity of free-living and symbiotic bacteria associated to invertebrates, especially megafauna. Knowledge on the mechanisms of dispersal and the life cycle of vent species is essential to our understanding of the vent communities in terms of distribution, structure and temporal variation. In this study, I present some advances regarding the dispersal and life cycle of a dominant species of the Mid-Atlantic Ridge (MAR) vent ecosystems, the alvinocaridid shrimp Rimicaris exoculata, and other related species. The methodological approaches applied include morphological descriptions of larvae, analysis of population biology and reproduction, and molecular genetics for species identification, phylogenetic reconstructions, population genetics and bacterial diversity. Most observations and studies presented here were conducted on samples collected in January-February 2014, during the BICOSE cruise on the MAR.Based on the analysis of Zoea I larvae of four species (R. exoculata, Mirocaris fortunata, Nautilocaris saintlaurentae andAlvinocaris muricola), we conclude that the alvinocaridid first larval stage is lecitotrophic with extended development, allowing large dispersal without external food requirement. A bathypelagical larval dispersal and a shift to a planktotrophic stage during the larval period is proposed. In terms of population biology, collections performed at the TAG and Snake Pit vent fields show variations in the population structure among habitats, according to sex and life stage. Large aggregations of shrimps found close of the vent emission comprise mostly females and young individuals, whereas scattered adults found at the vent periphery were mostly males. Multiple cohorts were found in both vents fields, denoting a discontinuous recruitment. Brooding females were observed in significant numbers close to the vent emission, which contrasts with their constant lack in previous field studies and suggests a seasonal reproduction with a brooding period the winter season. In addition, differences in the reproductive effort were detected between vent fields, including egg number, egg size and proportion of aborted females. The egg surface of R. exoculata is colonized by episymbiotic bacteria. Cloning approaches show that the bacterial assemblages on eggs seem to be specific, suggesting their symbiotic role, and evolve according to the egg development. The bacterial assemblages on eggs and their variation during the embryonic development remind the episymbiotic communities found in the branchial chamber of adults, suggesting similar detoxification or nutrition role. In other Rimicaris species, questions about life cycle, vent connectivity and speciation have been raised recently. Genetic studies suggest that two species with contrasting distribution, morphology and ecology, R. hybisae and R. chacei, are the same species. This question is related also with the source of a massive recruitment of R. chacei found at TAG vent field, despite the low density of adults. Analysis of population genetics and phylogenetic reconstructions with multiple genes show that R. chacei and R. hybisae are separate lineages with recent or undergoing speciation. These species, as R. exoculata and other alvinocaridids, show a genetic population model associated with a migration pool. An extended larval period could contribute to the wide dispersal and high genetic flow between populations. Implications of these findings and perspectives of future research are discussed in terms of additional experiments and field sampling required to characterize the larval period of alvinocaridids, the variations of symbiosis of the different life stages and sexes inhabiting different habitats, the quantitative and functional characterization of the episymbiosis on eggs, and the evolutionary processes associated with the speciation in Rimicaris.Las emisiones hidrotermales profundas albergan comunidades de elevada biomasa basadas en quimioautotrofía, soportadas por la actividad metabólica de bacterias de vida libre y bacterias simbiontes asociadas a invertebrados marinos, especialmente megafauna. El conocimiento de los mecanismos de dispersión y el ciclo de vida de las especies de ambientes hidrotermales es escencial para comprender los procesos ecológicos de ambientes hidrotermales asociados a la distribución, la estructura comunitaria y la variación temporal. En este estudio, presento algunos avances relacionados a la dispersión y el ciclo de vida de una especie dominante de los sistemas de emision hidrotermal de la dorsal medioatlántica. La aproximaciones metodológicas aplicadas en este estudio incluyen el estudio de la morfología larvaria, el análisis de la biologia poblacional y de la reproducciôn, así como genética molecular con fines de identificación, reconstructión filogenética, genética de poblaciones y análisis de diversidad de bacterias. La mayoría de las observaciones y análisis presentados en el presente estudio fueron realizados con muestras colectadas en enero y febrero de 2014 durante el crucero oceanográfico BICOSE en la dorsal medioatlántica (campos TAG y Snake Pit). El análisis morfológico de la larva Zoea I de cuatro especies (R. exoculata, Mirocaris fortunata, Nautilocaris saintlaurentae y Alvinocaris muricola) permite concluir que el primer estadio larvario de la familia Alvinocarididae es lecitotrôfico con una duración del desarrollo extendida, permitiendo la dispersión a grandes distancias sin requerimiento de una fuente externa de nutrición. Se propone para estas especies una dispersión batipelágica y un cambio a un estadio planctotrófico durante el periodo larvario. En relación a la biología poblacional, fue observada una variación en la estructura poblacional entre hábitats en relación al sexo y el estado de desarrollo.Las agregaciones densas de camarones encontradas cerca de las emisiones hidrotermales están compuestas principales de hembras y juveniles, mientras la mayoría de adultos dispersos encontrados en la periferia de las chimeneas fueron machos. Varias cohortes de tallas fueron identificadas en ambas poblaciones, lo cual denota un reclutamiento discontinuo. Una gran cantidad de hembras ovígeras fueron observadas cerca de la emisión hidrotermal, lo cual contrasta con la casi completa ausencia de hembras ovígeras en muestreos previos y sugiere una reproducción estacional con incubación y desove durante el invierno. La superficie de los huevos de R.exoculata está colonizada por bacterias episimbiontes. Los análisis de clonación muestran que los ensambles bacterianos parecen ser específicos, lo cual sugiere una relación simbiótica. Además estos ensambles cambian en relación al desarrollo embrionario. Los ensambles de bacterias observados en los huevos son similares a las comunidades episimbiontes encontradas en la cámara branquial de los adultos, sugiriendo la ocurrencia de procesos de detoxificación o nutrición similares. En otras especies del género Rimicaris, interrogantes en relación al ciclo de vida, la conectividad entre sistemas hidrotermales y la especiación han surgido recientemente. Estudios genéticos sugieren que dos especies alopátricas y con diferencias en morfología y ecología, R. hybisae y R. chacei representan una especie única. Esta hipótesis se encuentra relacionada además con el origen de un reclutamiento masivo de R. chacei encontrado en el campo TAG, a pesar de la baja densidad de adultos. Análisis de genética poblacional y reconstrucciones filogenéticas utilizando varios genes muestran que R. chacei y R. hybisae son linajes separados producto de una especiación reciente o en proceso. Estas especies, al igual que R. exoculata y otros alvinocarídidos, muestran patrones de conectividad asociados al modelo de migración colectiva (migration pool). Implicaciones de estos hallazgos y perspectivas de futuras […]Les écosystèmes hydrothermaux profonds hébergent des communautés présentant de fortes biomasses, issues de l’activité chimiotrophique des microorganismes, avec de nombreux exemples d’associations symbiotiques entre ces derniers et les organismes de la mégafaune dominante. La connaissance du cycle de vie de ces espèces, y compris de leurs symbiontes, et de la façon dont elles sont capables de disperser et de coloniser de nouveaux sites est incontournable pour la compréhension du fonctionnement des communautés hydrothermales.Dans cette étude, sont présentées de nombreuses avancées portant sur la distribution, la reproduction, la dispersion et le cycle de vie d’une espèce dominante des écosystèmes hydrothermaux de la dorsale Médio-Atlantique, la crevette alvinocarididé Rimicaris exoculata, et des espèces proches. Les outils méthodologiques utilisés incluent la description morphologique de larves, l’étude de la structure de populations et de leur état de reproduction, des approches moléculaires appliquées à l’identification des espèces via la reconstruction phylogénétique, la génétique populationnelle et l’étude de la diversité bactérienne. La plupart des observations et analyses ont été réalisées grâce aux prélèvements de la mission BICOSE qui s’est déroulée de janvier à février 2014 sur la dorsale Médio-Atlantique.L’analyse morphologique détaillée des premiers stades larvaires (zoé I) de quatre espèces d’Alvinocarididae (R.exoculata, Mirocaris fortunata, Nautilocaris saintlaurentae et Alvinocaris muricola), indique une combinaison de traits caractéristiques de cette famille et unique parmi les crevettes Caridés. Le premier stade larvaire lécithotrophe présente vraisemblablement une durée de développement prolongée, avec une transition vers la planctotrophie au cours des stades ultérieurs. La capture de ces larves près du fond suggère par ailleurs une dispersion bathypélagique. L’étude réalisée sur les populations de R. exoculata des champs hydrothermaux de TAG et Snake Pit met en évidence une ségrégation spatiale des sexes et des stades de vie. Les femelles, les sub-adultes et les juvéniles occupent la paroi des fumeurs actifs, tandis que les mâles se retrouvent majoritairement dispersés à la périphérie inactive des sites. L’identification de plusieurs cohortes d’individus, retrouvées au niveau des habitats des deux champs hydrothermaux indique par ailleurs un recrutement discontinu. Enfin, l’observation, pour la première fois, d’un grand nombre de femelles gravides sur les deux champs hydrothermaux, suggère une reproduction saisonnière, avec quelques différences mineures en terme de fécondité entre les populations des deux champs.Les embryons portés par les femelles jusqu’à l’éclosion des larves sont exposés aux fluides hydrothermaux. Nos résultats, encore partiels, d’analyses par clonage d’assemblages bactériens se développant sur les oeufs au cours de cette phase d’incubation indiquent une spécificité qui pourrait être le reflet d’une fonction symbiotique s’établissant à un stade précoce du cycle de vie de la crevette. La similarité de ces assemblages bactériens avec ceux colonisant le céphalothorax des crevettes adultes, suggère un possible rôle de détoxification et/ou de nutrition.Enfin la découverte, sur TAG, d’importantes « nurseries » de post-larves appartenant à R. chacei, espèce cohabitant avec R. exoculata mais relativement peu abondante, pose la question de l’origine de ce recrutement. Cette question s’inscrit également dans le débat taxonomique récurrent des délimitations d’espèces chez les Alvinocaridiés. Ainsi, de récents travaux de génétique suggèrent que R. chacei pourrait être identique à R. hybisae, une espèce des sites hydrothermaux de la Ride des Caïmans, qui paradoxalement, présente une écologie et un développement symbiotique beaucoup plus similaire à celui de R. exoculata que de R. chacei. Nos analyses de génétique populationnelle et une reconstruction phylogénétique réalisée avec plusieurs gènes […