Skates and rays diversity, exploration and conservation - case-study of the thornback ray, Raja clavata

Tese de doutoramento, Ciências do Mar, Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2011Skates have been increasingly exploited in recent decades despite their recognized vulnerability to fishing (due to their life-history traits), and regardless of a lack of basic knowledge about their biology. The present thesis contributed to a great advance in the knowledge about skates in Portuguese waters, with special attention to the most abundant and commercially important species, the thornback ray Raja clavata. The main aims of the present thesis were to study: (i) skate fishery; (ii) skate biodiversity; and (iii) biological traits of the thornback ray. Skates are mainly caught by the artisanal fishery, and a fishing segment targeting skates was identified. They are landed in three mix species categories, and this incorrect identification has misleading a fluctuation in fish abundance of nine skate species. The blonde ray was the most abundant in landings, followed by the thornback ray and the undulate ray. Species were easily discriminated using the mitochondrial gene cytochrome c oxidase subunit I. The thornback ray was the species with the highest intraspecific genetic variability. Size conversion factors were obtained for six skate species, and proved to be helpful to discriminate between them. The thornback ray, blonde ray, spotted ray and cuckoo ray have generalized diets, feeding mainly on benthic prey, and changing their preferred prey items during their ontogenetic development. Dermal denticles were considered more accurate than vertebrae to assess age and growth of thornback ray. This species has a slow growth rate (k = 0.117 year–1), large maximum size (L∞ = 1280 mm), late maturation (L50, F= 784 mm, around 8 years of age; L50, M= 676 mm, around 6 years of age) and low fecundity (140 eggs per female per year). Great advances on the knowledge of the reproduction of this species were achieved, namely on the definition of reproductive phases and the development of the different reproductive structures. In conclusion, this thesis was pioneering in several fields of study, namely in the utilization of the COI gene to discriminate between NE Atlantic skate species, in the use of dermal denticles for ageing thornback ray and in describing the development of the oviducal gland of a skate species. In the future, it will be essential to extend the findings achieved in this thesis to the remaining species occurring in Portuguese waters, filling the gap of information about these fish for the southern region of the NE Atlantic, and to contribute to their accurate assessment.As raias são importantes elementos da comunidade bentónica. Tal como outras espécies de elasmobrânquios, as espécies de raia caracterizam-se por uma estratégia de vida de tipo selecção-K (grande longevidade, fecundidade reduzida e períodos de maturação longos). Algumas espécies caracterizam-se, ainda, pela realização de migrações de pequena escala e/ou permanência em habitats específicos para completar o seu ciclo de vida. Estas características tornam as espécies deste grupo vulneráveis à pressão exercida pela pesca. Ao longo dos anos tem havido um crescente interesse pela exploração comercial de raias, também relacionado com o actual estado de quase sobreexploração de alguns stocks de peixes teleósteos tradicionalmente explorados. Esse interesse aumentou devido à ausência de legislação que as tornou numa pescaria alternativa e lucrativa. As raias representam uma importante fracção das capturas de elasmobrânquios em Portugal, e até recentemente, não existia discriminação específica dos desembarques. Actualmente, a União Europeia estabeleceu valores de captura total permitida (TACs) globais para raias para cada um dos estados membros, sendo de 1974 toneladas para Portugal. Foi ainda recomendada a discriminação de espécies de raia nos desembarques e definida a proibição de retenção a bordo de determinadas espécies (Raja undulata, Rostroraja alba e Dipturus batis). As raias são habitualmente desembarcadas como capturas acessórias da frota de pesca costeira. No NE Atlântico, incluindo Portugal, a raia-lenga Raja clavata, é uma das espécies mais abundantes e de maior importância comercial. Embora vulneráveis à exploração, devido às suas características biológicas, são poucos os estudos realizados sobre estas espécies. Esta tese pretende contribuir para o aumento do conhecimento sobre raias, com especial ênfase na raia-lenga R. clavata, a espécie mais abundante na costa continental Portuguesa. Para cumprir esse objectivo, num quadro multidisciplinar, foram realizados estudos sobre: (i) caracterização das pescarias de raias em Portugal; (ii) caracterização da biodiversidade de raias da família Rajidae que ocorrem na costa Portuguesa, especificamente em termos de filogenia, morfometria e ecologia alimentar; (iii) caracterização biológica da espécie R. clavata, mais especificamente em relação à idade e crescimento e diferentes aspectos da reprodução. A presente tese é composta por cinco capítulos, nos quais são debatidos três temas principais, relacionados com: (i) exploração pesqueira; (ii) biodiversidade; e (iii) características do ciclo de vida da espécie em estudo, R. clavata. A tese é apresentada sob a forma de uma colectânea de oito artigos, produzidos para responder directamente aos objectivos propostos. No total, dois artigos encontram-se publicados, dois em publicação e os restantes encontram-se submetidos em fase de revisão, em revistas internacionais com arbitragem científica. No Capitulo 1 (Introdução geral) é feito um enquadramento do grupo de espécies em estudo na Classe Chondrichtyes e sub-classe Elasmobrachii. Temas como a diversidade específica existente, as diferentes estratégias reprodutivas exibidas pelos peixes cartilagíneos e a distribuição global de raias, incluindo um enquadramento regional das espécies de raias existentes na costa continental Portuguesa e regiões insulares, são apresentados neste capítulo. Questões sobre a exploração pesqueira são abordadas, tal como os problemas e consequências da sua gestão. É realizado um levantamento dos principais estudos sobre a biologia da espécie R. clavata realizados até à actualidade, sendo os temas sobre distribuição, crescimento e reprodução os mais abordados. No Capitulo 2 é feita uma caracterização preliminar sobre a pescaria de raias em Portugal. Verificou-se que as raias são maioritariamente desembarcadas pela pescaria artesanal, que opera com pequenas embarcações perto da costa. Foi identificado um segmento de pesca dirigido à pescaria de raias. Outros cinco segmentos de pesca foram identificados e caracterizados em termos de composição específica dos desembarques e artes de pesca utilizadas. Nos últimos anos, os desembarques anuais de raias mantiveram-se em cerca de 1600 toneladas, sendo realizados sob três categorias específicas, igualmente divididas em categorias de tamanho, e nas quais foram identificados problemas de identificação das espécies. Com base nos dados recolhidos, entre 2003 e 2008, pelo Programa Nacional de Amostragem Biológica do INRB-IPIMAR, a composição específica dos desembarques foi extrapolada, sendo verificado que a raia R. brachyura foi a mais abundante, seguida da R. clavata e R. undulata. No Capítulo 3, o tema da biodiversidade de raias é abordado sob três aspectos: diferenciação genética, diferenciação morfotípica e ecologia alimentar. O primeiro estudo foi pioneiro em verificar a aplicabilidade do gene mitocondrial citocromo c oxidase I (COI) para a diferenciação especifica de algumas das espécies de raia do NE Atlântico, mais especificamente doze espécies de raia desembarcadas em Portugal continental. O COI foi insuficiente apenas em diferenciar entre as espécies R. clavata e R. maderensis e suspeita-se que a última seja mais um morfotipo de R. clavata, uma vez que esta apresentou elevados índices de diversidade intraespecifica. No segundo estudo, várias relações morfométricas, também denominadas factores de conversão, foram estimados para seis das principais espécies de raia que ocorrem nos desembarques. A sua aplicação para a discriminação de espécies foi testada, sendo verificada a sua utilidade em casos em que persistam dúvidas na identificação de pares de espécies morfologicamente semelhantes. No terceiro estudo do Capítulo 3, baseado na análise de conteúdos estomacais, foi verificado que as quatro espécies mais abundantes na costa Portuguesa têm uma dieta generalista, baseada em espécies bentónicas. R. brachyura e L. naevus predam preferencialmente peixe, enquanto R. clavata e R. montagui preferem crustáceos, tais como camarões e caranguejos. Foi verificado que em todas as espécies ocorre uma mudança ontogénica na dieta, por volta dos 500 mm de comprimento. O Capítulo 4 é dedicado ao estudo dos principais aspectos da biologia de R. clavata. O primeiro trabalho apresentado neste capítulo foi o primeiro a utilizar espinhos dérmicos para a determinação de idades nesta espécie, sendo demonstrado que estas estruturas produzem leituras de idade mais precisas do que o método tradicional que recorre às vértebras. Foram descritos vários tipos de espinhos dérmicos e com base em determinados critérios, foi seleccionado o tipo mais adequado para estudos de crescimento. Foram testadas várias técnicas de processamento e de leitura das diferentes estruturas. Foram ajustados dois modelos de crescimento (von Bertalanffy e Gompertz) aos dados de comprimento-idade, e os parâmetros do modelo de von Bertalanffy foram considerados mais representativos do padrão de crescimento da espécie. Em resumo, foi estimado que R. clavata é uma espécie de crescimento lento (k = 0.117 ano–1), grande longevidade (L∞ = 1280 mm) e que não existem diferenças significativas no crescimento entre sexos. A segunda parte deste capítulo é dedicada ao estudo da reprodução e encontra-se subdividida em três sub-capítulos. No primeiro estudo é proposta uma escala de maturação para elasmobrânquios ovíparos, cuja terminologia foi adaptada de uma escala usada para espécies de peixes teleósteos, num esforço de combater a multiplicidade de escalas existentes em trabalhos realizados com peixes. Paralelamente é apresentada uma descrição pormenorizada do processo de maturação de R. clavata, através de um estudo macroscópico e microscópico dos principais órgãos reprodutores de fêmeas e machos, bem como dos fenómenos relacionados com a gametogénese. Foi reconhecida a existência de um estado de regressão, baseado na presença de folículos pós-ovulatórios em fêmeas com ovários contendo apenas pequenos folículos e glândulas oviductais e útero de dimensões semelhantes a fêmeas em desova. O mesmo não foi verificado para os machos, pois estes parecem não regredir do estado maduro após atingida a maturação sexual. No segundo sub-capítulo são debatidas as principais questões relacionadas com a reprodução, tais como a definição das épocas de maturação, postura e cópula, estimativa da maturação e fecundidade. R. clavata tem uma maturação tardia (L50, F= 784 mm; L50, M= 676 mm). A desova, tal como a cópula ocorrem durante todo o ano, o que indica que esta espécie tem uma desova continua. A fecundidade é determinada, e foi estimada em cerca de 140 ovos por ano, por cada fêmea. A ocorrência de um estado de regressão e outro de regeneração em fêmeas foi corroborado neste trabalho, com base na análise dos valores do índice gonadossomático e das dimensões das glândulas oviductais e útero. O último estudo sobre reprodução aborda os processos subjacentes à encapsulação, mais especificamente o desenvolvimento e principais processos fisiológicos do órgão responsável por esse processo, i.e. as glândulas oviductais. Foi verificado que quando formadas, as glândulas oviductais começam a produzir as secreções que darão origem ao ovo encapsulado, sendo possível distinguir no seu interior, as zonas responsáveis pelos diferentes invólucros: geleias de origem mucopolissacárida, invólucro proteico e fibras proteicas evolvidas por muco. Foi ainda identificada a presença de esperma no interior das glândulas. O Capítulo 5 apresenta uma integração dos principais resultados obtidos sob a forma de respostas às questões colocadas no inicio do trabalho. A discussão geral foca aspectos relacionados com a conservação e avaliação do estado dos stocks de raia.Fundação para a Ciência e Tecnologia; Fundação Luso-Americana (FLAD), International Council for the Exploration of the Sea (ICES) e ao Projecto COST Action FA0601; IPIMAR pela bolsa no âmbito do projecto PRESP